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土壤是动植物活动以及微生物进行物质交换的场所，是人类赖以生存的最重要的物质基础之一[1−2]。工矿“三废”大量排放、长期不合理施肥、大气沉降等原因导致农田土壤环境质量问题日趋严峻[3−4]，土壤重金属污染是其中之一。重金属不能自然降解，隐蔽性强，来源复杂，在输入源基础上不断富集，通过土壤迁移到地下水和农作物中，进一步通过食物链危害动物和人体健康[5−6]。农田土壤重金属污染来源众多，既与区域地球化学过程和成土环境有关，又受到采矿、农业生产和交通运输等人为活动的影响，造成不同重金属元素的污染程度和空间分布存在较大差异[7]。因此，有必要对农田周围土壤的重金属污染程度以及污染来源进行调查评价[8]。
土壤重金属污染评价方法较多，可分为3类，包括以单因子指数法[9]、内梅罗综合指数法[10]、地积累指数法[11]、潜在生态风险指数法[12]等为代表的指数法，以健康风险评价模型[13]为代表的模型模拟法，以及基于地理信息系统(GIS)进行空间分析的GIS分析法[14]。这些评价方法通过土壤重金属质量分数变化和内在关联性，量化重金属的累积情况，从而对土壤重金属污染情况进行分等定级，但目前尚未形成统一的标准和方法[15−16]。因此，应根据不同土壤状况，综合运用多种评价方法或模型并改进，从而提高土壤重金属评价分析的精度和科学性[17]。
矿山开发过程中的污染物排放，以及过度施肥、畜禽养殖和生活污水排放等原因，导致浙江省丽水市莲都区耕地受到不同程度的重金属污染，其中以莲都区某乡耕地土壤重金属污染问题最为突出。为了解区域重金属污染基本情况，实现区域土壤风险基本管控，本研究利用空间分析研究区土壤重金属污染状况，评估研究区内重金属污染带来的潜在生态风险[18]，通过主成分分析法对研究区潜在污染源进一步识别[19]，为后续全面开展土壤安全管理和污染综合治理提供科学依据。
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研究区位于浙江省丽水市莲都区某乡(28°32′28″~28°38′28″N，119°53′18″~119°59′45″E)，总面积为64.14 km2，区域土壤为红壤类，黄红壤亚类，地形以山地丘陵为主。气候属中亚热带季风气候类型，温暖湿润，雨量充沛，四季分明，具有明显的山地立体气候特征，年平均气温为17.8 ℃，年平均降水量为1 568.4 mm，年日照时数为1 676.6 h。土壤基本理化性质：有机质34.26 g·kg−1、全氮2.08 g·kg−1、pH 5.06、速效钾166.59 mg·kg−1、有效磷51.98 mg·kg−1、碱解氮95.89 mg·kg−1。
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根据研究区耕地沿河流分布的特点，在河流两侧设置采样点(图1)，原则上河流距离采样点位置不超过1 km，点位间距约1 km。为探究土壤重金属垂直分布特征，在养猪场排放沼液区域布设10个剖面点位(P1~P10)，点位相距约0.1 km。共采集66份土壤样品，其中0~20 cm耕层土壤样品56份，0~100 cm剖面土壤样品10份。为保证土壤样品代表性，在5 m×5 m正方形区域内采集5~8个独立样品，按照四分法混样后装入布袋，每个土样约1 kg，采样时用GPS记录点位坐标。土壤样品自然风干后挑拣出石子、动植物残体等，混匀磨碎后分别过2.00和0.15 mm筛备用。测试指标包括土壤有机质、全氮、pH、速效钾、有效磷、碱解氮，以及砷(As)、汞(Hg)、镉(Cd)、铅(Pb)、铬(Cr)等5种重金属元素。
图 1 研究区土壤采样点分布示意图
Figure 1. Location of sampling points in the study area
有机质采用重铬酸钾外加热法测定；土壤pH采用pH计法(土水质量比为1∶2)测定；全氮用半微量凯氏定氮法测定；碱解氮采用氢氧化钠(NaOH)碱解扩散法测定；有效磷采用碳酸氢钠(NaHCO3)浸提-钼锑抗分光光度法测定；速效钾采用乙酸铵(NH4OAc)浸提-火焰光度测定[20]。土壤Cd、Pb和Cr采用离子体质谱法(ICP-MS)测定；As和Hg采用原子荧光光谱法(AFS)测定。以国家标准物质土壤标准样作为质量控制，测定结果的相对标准偏差＜5%。
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以GB 15618—2018《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准》中的农用地污染风险筛值(Cd、Pb、Cr、Hg、As的风险筛值分别为0.3、70.0、150.0、1.3、40.0 mg·kg−1，pH≤5.5)[21]为参照值，采用单项污染指数(Pi)和内梅罗指数(P综合)对研究区土壤重金属进行污染评价，评价分级参见文献[22]。以浙江省土壤背景值(Cd、Pb、Cr、Hg、As的背景值分别为0.07、23.70、52.90、0.09、9.20 mg·kg−1)为参照值[23]，采用地积累指数(Igeo)评价土壤重金属污染的地积累指数，评价分级参见文献[24]。以GB 15618—2018中的农用地污染风险筛值[21]为标准，采用潜在生态风险指数[某一重金属的潜在生态危害系数($E_{\rm{r}}^i $)和综合潜在生态风险指数(IR)]评价土壤重金属污染的潜在生态风险[25−26]，并用生态风险预警指数(IER)进行土壤重金属污染的预警评估，其中Cd、Pb、Cr、Hg、As的毒性系数分别为30、5、2、40、10，评价等级参见文献[16]。
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采用Excel 2016和SPSS 22.0对土壤重金属进行统计分析，运用ArcGIS 10.5绘制土壤采样分布图和重金属空间分布图，利用Origin Pro 2021绘制土壤重金属分布箱体图和剖面图，用主成分分析法分析土壤重金属来源。
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由表1表明：研究区土壤Cd、Pb、Cr、Hg、As平均质量分数分别为0.39、69.41、40.38、0.10和3.36 mg·kg−1。与农田评价标准(GB 15618—2018)对比发现，研究区大部分土壤Cr、Hg、As质量分数低于土壤污染风险筛选值；土壤Cd和Pb超标率分别为60.71%和39.29%，但均低于农用地土壤污染风险管控值。土壤Cr和As平均质量分数未超过浙江省土壤环境背景值，Cd、Pb和Hg平均质量分数均分别为背景值的5.63、2.93和1.11倍。从5种重金属的变异系数来看，Cr和As元素的变异系数大于100%，属于强变异，表明受到人类干扰较大；Cr、Hg、Pb变异系数为10%~100%，属于中等变异。土壤中Cr和As的偏度系数和峰度系数显著高于其他土壤重金属，但平均质量分数低于污染风险筛选值，表明土壤中Cr和As在局部区域呈现高累积状态。
表 1 土壤重金属统计分析
Table 1. Descriptive statistics of heavy metals in soil
统计指标 重金属质量分数/(mg·kg−1) Cd Pb Cr Hg As 平均值 0.39 69.41 40.38 0.10 3.36 最小值 0.15 18.99 6.07 0.05 0.71 最大值 1.39 210.45 287.20 0.26 30.67 标准差 0.22 36.79 49.72 0.05 4.19 变异系数/% 55.61 53.00 123.14 47.08 124.69 偏度 2.11 1.61 3.88 1.55 5.27 峰度 6.83 3.61 16.65 2.62 33.53 图2表明：所有土壤Cd的质量分数高于浙江省土壤环境背景值，平均质量分数超过风险筛选值，但低于风险管控值。土壤Pb平均质量分数高于浙江省土壤环境背景值，但低于农用地土壤污染风险筛选值；部分样品Pb质量分数高于风险筛选值但低于风险管控值。部分土壤样品Hg质量分数高于浙江省土壤环境背景值，但均低于风险筛选值。大部分Cr和As质量分数低于浙江省土壤环境背景值。
图 2 研究区土壤重金属分布箱体图
Figure 2. Box plot of soil heavy metal content distribution
从图3可知：土壤Cd总体污染程度为轻微污染，轻中度污染区主要分布在张山后村西南部和根竹园村东部附近。土壤Pb污染区域集中在南源村、皂树村中南部、何金富村、葛畈村中南部以及张山后村东部区域。土壤Cr仅在仙里村南部和葛畈村北部附近轻微污染。全域土壤重金属Hg和As无污染风险。
图 3 研究区表层土壤重金属空间分布示意图
Figure 3. Spatial distribution of heavy metals in surface soils
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从图4可见：各层剖面土壤Cd质量分数总体趋势为：P2、P3和P5点位各层土壤Cd质量分数随土壤深度增加而降低，P1、P4、P6、P7和P8点位各层土壤Cd质量分数随土层深度的增加而增加，P9和P10点位中间层Cd质量分数低于表层和底层土壤。不同深度土壤Pb的变化趋势为：P1、P4、P5、P8点位土壤Pb质量分数随土层深度的增加而增加，P2、P3、P6、P7和P10点位土壤Pb质量分数随土壤深度增加呈降低趋势，P9点位中层土壤Pb质量分数高于表层和底层土壤。土壤Hg质量分数变化总体趋势为：P2和P7点位土壤Hg质量分数随土层深度增加而增加，P3、P5、P6和P8点位土壤Hg质量分数随土层深度增加而降低，P1、P9和P10点位中间层土壤Hg质量分数均高于表层和底层，P4点位中间层土壤Hg质量分数低于表层和底层。不同土层中Cd、Pb和Hg质量分数变化趋势无明显规律，这与前期农业生产中养殖粪便的施用以及山涧溪水的淋溶有关。剖面点位土壤中Cr和As质量分数均低于环境风险筛选值。
图 4 研究区土壤重金属剖面图
Figure 4. Vertical distribution of heavy metals in soils
外源输入和成土母质是引起农田土壤重金属、污染的2个重要因素，剖面检测结果表明：不同深度土壤均有重金属污染，为分析污染来源，将重金属质量分数最低的土层重金属质量分数认定为由成土母质因素引起，以重金属质量分数最低土层的重金属质量分数除以最高土层的重金属元素质量分数得到土壤母质因素对土壤污染的贡献率。外源污染Cd、Pb和Hg输入对土壤污染贡献率分别约12.0%~65.7%、8.2%~42.6%和18.3%~62.3%。
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以GB 15618—2018农用地风险筛选值为标准，计算单项污染指数(Pi)和内梅罗综合污染指数(P综合)。土壤Cd、Pb、Cr、Hg和As的Pi平均值分别为1.31、0.99、0.27、0.08和0.08 (表2)，其中Cd的Pi＞1，属轻微污染，其余重金属Pi＜1，无污染。(P综合)为0.38~3.40，平均值1.10，属轻度污染。
表 2 土壤重金属污染指数
Table 2. Heavy metal pollution index in soils
统计指标 单项污染指数(Pi) 内梅罗综合
污染指(P综合)Cd Pb Cr Hg As 平均值 1.31 0.99 0.27 0.08 0.08 1.10 最小值 0.50 0.27 0.04 0.04 0.02 0.38 最大值 4.64 3.01 1.91 0.20 0.77 3.40 标准差 0.73 0.53 0.33 0.04 0.10 0.56 变异系数/% 55.61 53.00 123.14 47.08 124.69 50.57 由表3可知：39.29%点位的土壤Cd的Pi≤1，超标点位占比60.71%，其中轻微污染、轻度污染、中度污染的点位占比分别为44.64%、14.29%和1.79%。60.71%的点位土壤Pb的Pi≤1，超标点位占比39.29%，其中轻微污染、轻度污染、中度污染的点位占比分别为33.93%、3.57%和1.79%。96.43%的点位土壤Cr的Pi≤1，超标点位占比3.57%，属于轻微污染。Hg和As土壤点位Pi≤1，全部为无污染。由此推断Cd和Pb是研究区土壤污染累积最严重的重金属。从P综合看，P综合≤0.7的点位占比仅为23.21%，超标点位占比76.79%，其中尚清洁、轻度污染、中度污染、重度污染的点位占比分别为28.57%、42.86%、3.57%和1.79%。总体来看，研究区土壤环境污染较严重，需要采取修复措施，减轻土壤污染程度。
表 3 土壤重金属污染点位分布
Table 3. Distribution of heavy metal pollution points based on the pollution index method
单项污染指数(Pi) 污染等级 点位占比/% 内梅罗综合污
染指数(P综合)污染等级 点位占比/% Cd Pb Cr Hg As Pi≤1 无污染 39.29 60.71 96.43 100 100 P综合≤0.7 清洁 23.21 1＜Pi≤2 轻微污染 44.64 33.93 3.57 0 0 0.7＜ P综合≤1.0 尚清洁 28.57 2＜Pi≤3 轻度污染 14.29 3.57 0 0 0 1.0＜P综合≤2.0 轻度污染 42.86 3＜Pi≤5 中度污染 1.79 1.79 0 0 0 2.0＜P综合≤3.0 中度污染 3.57 Pi＞5 重度污染 0 0 0 0 0 P综合＞3.0 重度污染 1.79 -
由表4可知：土壤Cd、Pb、Cr、Hg和As的地积累指数(Igeo)平均值分别为1.74、0.79、−1.49、−0.56、−2.49，其中土壤Cd和Pb的Igeo＞0，分别为中度污染和无污染-中度污染；Cr、Hg和As的Igeo≤0，无污染。土壤Cd的Igeo点位全部超标，其中无污染-中度污染、中度污染、中度污染-强污染、强污染分别为16.07%、55.36%、25.00%和3.57%。土壤Pb的Igeo点位超标率为85.71%，其中无污染-中度污染、中度污染、中度污染-强污染分别为46.43%、33.93%和5.36%。土壤Cr、Hg和As的Igeo点位超标率分别为8.93%、17.86%和1.79%。总体而言，研究区在人类活动的影响下，土壤Cd和Pb呈现高度富集；土壤Cr、Hg和As存在轻微富集现象。
表 4 土壤重金属地积累指数法点位分布
Table 4. Statistical table of evaluation characteristic values of accumulation index of heavy metal elements
重金属 地积累指数(Igeo) 地积累指数(Igeo)点位比率/% 变化范围 平均值 标准差 Igeo≤0 0＜Igeo≤1 1＜Igeo≤2 2＜Igeo≤3 3＜Igeo≤4 Cd 0.51~3.73 1.74 0.69 0 16.07 55.36 25.00 3.57 Pb −0.90~2.57 0.79 0.71 14.29 46.43 33.93 5.36 0 Cr −3.71~1.86 −1.49 1.13 91.07 5.36 3.57 0 0 Hg −1.53~0.94 −0.56 0.60 82.14 17.86 0 0 0 As −4.28~1.15 −2.49 1.03 98.21 1.79 0 0 0 -
由表5可知：土壤Cd、Pb、Cr、Hg和As的潜在生态危害指数($E_{\rm{r}}^i $)平均值分别为39.45、4.96、0.54、3.09和0.84，土壤Pb、Cr、Hg和As的所有点位$E_{\rm{r}}^i $≤40，处于轻微水平风险。土壤Cd的$E_{\rm{r}}^i $最高，平均为39.45，变化幅度较大，最大为139.30，最小为14.94，达到中等和较强生态风险的样点占比分别为26.79%和3.57%。该区域IR为18.80~149.55，平均为48.87，变异系数差异性较大，但所有样点的IR均＜150，处于轻微风险，主要贡献因子为土壤Cd。该区域IER为−3.99~1.21，平均为−2.26，处于无风险至轻度预警级。采用潜在生态风险指数法和生态风险预警指数法均表明：研究区土壤重金属处于轻微污染级别。
表 5 土壤重金属潜在生态风险评价
Table 5. Evaluation of potential ecological risks of heavy metal elements
重金属 潜在生态危害指数($E_{\rm{r}}^i $) 潜在生态危害指数($E_{\rm{r}}^i $)点位比率/% 变化范围 平均值 标准差 变异系数/% $E_{\rm{r}}^i $≤40 40＜$E_{\rm{r}}^i $≤80 80＜$E_{\rm{r}}^i $≤160 Cd 14.94~139.30 39.45 21.93 55.61 69.64 26.79 3.57 Pb 1.36~15.03 4.96 2.63 53.00 0 0 0 Cr 0.08~3.83 0.54 0.66 123.14 0 0 0 Hg 1.43~7.97 3.09 1.45 47.08 0 0 0 As 0.18~7.67 0.84 1.05 124.69 0 0 0 -
通过主成分分析(表6)进一步确认土壤中5种重金属的具体来源，共提取3个主成分，累积贡献率为69.037%。第1主成分(PC1)累积贡献率为25.899%，Hg和Cr具有较大载荷，分别为0.749和0.668。第2主成分(PC2)累积贡献率为22.636%，As和Cd具有较大载荷，分别为0.887和0.505。第3主成分(PC3)累积贡献率为20.502%，Pb具有较大载荷，为0.891。
表 6 土壤重金属主成分分析
Table 6. PCA result of heavy metals in soil
成分 初始特征值 提取平方和载入 旋转成分矩阵 特征值 贡献率/% 累积贡
献率/%特征值 贡献率/% 累积贡
献率/%重金属 PC1 PC2 PC3 1 1.295 25.899 25.899 1.295 25.899 25.899 Cd 0.446 0.505 0.440 2 1.132 22.636 48.535 1.132 22.636 48.535 Pb −0.079 −0.017 0.891 3 1.025 20.502 69.037 1.025 20.502 69.037 Cr 0.668 0.178 −0.263 4 0.862 17.230 86.268 Hg 0.749 −0.273 0.151 5 0.687 13.732 100.000 As −0.100 0.887 −0.046 -
本研究采用多种土壤重金属污染评价方法，但各方法的评价结果存在一定差异性。以GB 15618—2018中的风险筛选值作为背景值时，单项污染指数法结果显示Cd属轻微污染，内梅罗综合污染指数属轻度污染。采用浙江省背景值为标准进行评价时，地积累指数法结果显示Cd属中度污染，Pb属无污染-中度污染。以GB 15618—2018中的风险筛选值作为背景值时，潜在生态风险指数法分析结果显示5种重金属为轻微水平风险，生态风险显示为无风险至轻度预警级。从评价结果来看，潜在风险指数法对于Cd应比较灵敏，而单项污染指数法、内梅罗指数法和地积累指数法对5种重金属均比较灵敏，这主要是不同方法的侧重性与不同背景值选择的结果[27−28]。内梅罗指数法能全面反映各重金属对土壤的不同作用，以避免由于平均作用削弱高水平金属权重现象的发生，但易受高水平或低水平因子的影响[29]。地积累指数法考虑了成岩作用对土壤背景值的影响，但只能给出各采样点某种重金属的污染指数，无法对元素间或区域间环境质量进行比较分析[11]。潜在生态风险指数法及生态风险预警指数法将环境生态效应与毒理学联系起来，但易忽略重金属复合污染时不同金属之间的加权或拮抗作用[30]。
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从研究区土壤重金属的主成分分析结果来看，土壤Hg和Cr在第1主成分具有较大载荷。本研究中大部分土壤Hg和Cr的质量分数低于浙江省土壤环境背景值，但土壤Cr变异系数较大，表明Cr受到人类活动影响较大，如农药化肥施用、畜禽粪便排放等人为因素[31]。同时土壤Cr也受到土壤地球化学作用的影响，与成土母质的影响密切相关[32]。不同耕层中Hg质量分数变化趋势较为混乱，这与前期农业生产中养殖粪便的施用以及山涧溪水的淋溶有关[33]。由此推断，土壤Hg和Cr受到人为和自然双重因素的影响。
本研究土壤As平均质量分数低于浙江省土壤环境背景值，但土壤As变异系数较大，受到人为影响较大；土壤Cd平均质量分数高于浙江省土壤环境背景值，具有明显的富集现象，原因是20世纪钼矿开采导致土壤存在Cd污染。已有研究表明，土壤As因含As农药和有机肥的使用而增加，约70%的化肥农药会随着雨水的下渗造成土壤中As和Cd大量累积[34−35]。污水排放、矿山开采等人类活动所产生的Cd是土壤Cd的重要来源[12, 36]。因此，土壤As和Cd与农业、钼矿开采等有关。
土壤Pb平均质量分数高于浙江省土壤环境背景值，部分区域Pb呈现高度富集，且土壤Pb剖面的混乱与养殖粪便施用有关。穆虹宇等[37]研究发现：虽然猪粪中Pb的超标率仅为2.58%，但Pb的生态毒性较大，同一区域连续大量施用猪粪，会造成土壤Pb累积。因此，土壤Pb受到畜禽粪便施用的影响。
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研究区土壤Hg和Cr受到人为和自然双重因素影响，土壤Cd、Pb和As与矿山开发过程中污染物排放和畜禽粪便施用等人类活动有关。研究区土壤总体为轻微污染，土壤Cd的污染指数为轻微污染，内梅罗指数法为轻度污染，土壤Cd和Pb的地积累指数分别处于中度污染和无污染-中度污染，潜在生态风险指数处于轻微水平风险，生态风险预警指数处于轻度预警级别。Cd和Pb是研究区农田土壤健康最主要的生态环境因子，后续应加强治理和动态监测，保障农产品安全。
Spatial distribution and pollution assessment of heavy metals in typical cultivated soils in southwest Zhejiang Province
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摘要:
目的 采集分析丽水市莲都区某乡土壤样品，了解全乡农田重金属污染情况，为后续开展土壤安全管理和污染综合治理提供科学依据。 方法 采用主成分分析法进行来源解析，运用单项污染指数法、内梅罗指数法、地积累指数法、潜在生态风险指数法及生态风险预警指数进行土壤重金属污染评价。 结果 土壤镉(Cd)和铅(Pb)超标率(风险筛选值)分别为60.71%和39.29%，但均低于农用地土壤污染风险管控值。土壤Cd污染指数(Pi)为1.31，属于轻微污染，其余重金属小于1，无污染；内梅罗指数(P综合)为1.10，属于轻度污染。土壤Cd和Pb的地积累指数(Igeo)分别为1.74和0.79，属中度污染和无污染-中度污染；其余重金属均处于清洁水平。5种重金属的潜在生态危害系数(Ei r)均值小于40，处于轻微水平风险；生态风险指数(IR)为48.87，属于轻微风险。土壤生态风险预警指数(IER)处于轻度预警级别。汞(Hg)和铬(Cr)受到人为和自然双重因素影响，Cd、Pb和砷(As)主要受矿山开发过程中污染物排放和畜禽粪便施用等人类活动影响。 结论 研究区土壤总体为轻微污染，Cd和Pb是研究区农田土壤最重要的生态环境因子，后续应加强治理和动态检测，保障农产品安全。 图4表6参37 Abstract:Objective The heavy metal contamination of farmland in one town of Liandu District, was comprehensively mapped through soil sample collection and analysis, providing a scientific basis for subsequent comprehensive soil safety management and comprehensive pollution management. Method The principal component analysis (PCA), single-factor pollution index method (Pi), the Nemero index method (Pc), the land accumulation index method (Igeo), the potential ecological risk index method (IR) and ecological risk early warning index (IER) were used to analyze pollution assessment, and source analysis of heavy metal pollution in the study area. Result The exceedance rates of Cd and Pb (risk screening value) were 60.71% and 39.29%, respectively, but both were lower than the risk control value of soil pollution on agricultural land. The average value Pi of Cd was 1.31, indicating a slightly polluted level, while Pi value of the other heavy metals was less than 1, indicating in the clean. Pc value was 1.10, indicating a slightly polluted level. The Igeo value of Cd and Pb was 1.74 and 0.79, indicating in moderate pollution and no pollution-moderate pollution respectively, the rest of the heavy metals was in the clean. The average potential ecological hazard coefficient $E_{\rm{r}}^i $ of five heavy metals was less than 40, indicating a slight ecological risk. The average value of IR was 48.87, indicating a slight ecological risk. IER reached the slight early warning. Hg and Cr were influenced by both human and natural factors, while Cd, Pb and As were mainly caused human activities such as mining pollution and livestock manure application. Conclusion The soil in the study area is generally slightly polluted. Cd and Pb are the most important ecological elements in agricultural soils, and subsequent treatment and dynamic detection should be increased to ensure the safety of agricultural products. [Ch, 4 fig. 6 tab. 37 ref.] -
Key words:
- heavy metals in soil /
- spatial analysis /
- risk assessment /
- source apportionment
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湿地是地球上物种最丰富、生产力最高、生态系统服务功能最强的生态系统，被誉为“地球之肾”，在维持物种多样性、净化水质、调节生态系统平衡等方面发挥重要作用[1−2]。近年来，全球变化及人为干扰导致湿地大面积退化[3]，引起湿地结构、功能及生态过程的一系列变化，并影响土壤质地、结构、养分状况、酸碱性及溶氧量，最终对土壤微生物群落组成、结构及多样性产生一系列的调控作用[4]。
细菌作为湿地生态系统中的重要组成部分，主要参与土壤形成、凋落物分解、养分供应及生态系统养分循环[5]，能够作为土壤生态系统变化的预警指标[6]，对湿地生态系统结构及功能的维持与稳定起着不容忽视的作用。前人研究表明：高寒湿地和鄱阳湖湿地退化，导致土壤蓄水保肥能力降低、养分流失、碳氮转化速率减慢，显著抑制土壤细菌群落多样性[7−8]。但也有一些研究表明：人为干扰引起湿地排干、水分流失、土壤酸化及土壤养分供给改变，能够导致湿地土壤细菌多样性增加[9−10]。另外，三江平原湿地退化引起的土壤酸碱度及含水量变化仅影响土壤细菌群落组成，而对细菌多样性无显著影响[11]。可见，土壤细菌群落对湿地土壤理化性质变化的响应，存在不确定性。这种不确定性可能与全球变化、区域气候、湿地类型及人为活动干扰密切相关。因此，探明“不同退化阶段—土壤理化环境—细菌群落结构和多样性”之间的耦合关系，对于理解全球气候变化和人为干扰引起的湿地退化对土壤细菌群落的影响机制，具有十分重要的科学意义。
纳帕海高原湿地地处青藏高原香格里拉县内，其特殊的闭合—半闭合地形孕育着丰富的生物多样性，是全球生物多样性保护的重点区域[12]。近20多年来，在喀斯特作用和人为干扰的叠加影响下，该区湖水外泄，湖面面积大幅度减小，沼泽湿地逐渐旱化为沼泽化草甸和草甸，导致湿地水文和理化环境发生改变，进而影响土壤细菌群落结构及多样性[13]。本研究选取纳帕海不同退化阶段高原湿地类型(沼泽湿地、沼泽化草甸和草甸)为研究对象，运用Illumina高通量测序技术，揭示不同退化阶段湿地的土壤细菌群落结构及多样性干湿季变化特征，并分析细菌群落结构及多样性与土壤理化性质变化之间的关系，从而阐明土壤细菌群落对纳帕海高原湿地退化过程的响应规律，以期为理解人为干扰及全球气候变化加剧背景下高原退化湿地的土壤微生物多样性保育提供关键数据支撑。
1. 材料与方法
1.1 样地设置
纳帕海湿地(27°49′~27°55′N，99°37′~99°43′E)地处滇西北横断山区香格里拉县，面积为3100 hm2，海拔为3260 m[12]，是中国典型的高原季节性湿地，属于冷凉湿润的高原气候[14]。该区域年平均气温为5.4 ℃，最热月平均气温为13.2 ℃，最冷月平均气温为−3.8 ℃；干湿季节分明，雨季(5—10月)降雨量高达495.9 mm；干季(11月至翌年4月)降雨量仅占全年的20%[13]。在人为和自然因素的共同作用下，沼泽湿地(常年淹水)逐步向沼泽化草甸(季节性淹水)和草甸(无积水)退化。
1.2 样品采集
于2015年1月(干季)和8月(湿季)，在每种退化湿地样带中分别随机布设3个10 m×10 m样地(表1)，每个样地内按对角线法布设5个采样点(4个顶角和1个中心)，分别采集各点样品并混合为1个土样，共采集18份土壤样品。去除各样点地表2 cm厚的覆盖物，然后用土钻钻取0~20 cm土层土样，去除石砾、残根后混合，并用四分法取适量土壤装入无菌自封袋，贴好标签装入便携式冰箱尽快带回实验室(沼泽湿地常年淹水，用特质采样器采样[15])。将带回的土样约100 g用于测定土壤自然含水率，约1 kg经自然风干、磨细过100目和10目筛后用于测定土壤基本性质，约200 g于−70 ℃下冷冻保存，用于土壤DNA提取和细菌高通量测序。
表 1 样地基本信息Table 1 Basic information of the sampling sites湿地类型 经度(N) 纬度(E) 积水深度/cm 优势植物 沼泽湿地(SW) 27°50′43.46″ 99°39′07.86″ 8.5~23.0 杉叶藻Hippuris vulgaris、狐尾藻Myripophyllum spicatum、篦齿眼子菜
Potamogeton pectinatus沼泽化草甸(SM) 27°50′43.46″ 99°38′34.60″ −19.3~5.5 矮地榆Sanguisorba filiformis、发草Deschampsia caespitosa、无翅薹草
Carex pleistoguna、斑唇马先蒿Pedicularis longiflora var. tubiformis草甸(M) 27°49′56.13″ 99°38′55.26″ −154.0~−123.0 大狼毒Euphorbia jolkinii、剪股颖Agrostis matsumurae 1.3 土壤理化性质测定
土壤理化性质测定参照鲍士旦[16]方法，其中：土壤自然含水率采用烘干法；pH采用电位法(水土比为1.0∶2.5)；有机质采用重铬酸钾氧化-外加热法；全氮采用硫酸-高氯酸消化开氏定氮法；全磷采用硫酸-高氯酸消煮-钼锑抗比色法；全钾采用氢氧化钠熔融-火焰光度法；速效氮采用碱解扩散吸收法；速效磷采用0.030 mol·L−1氟化铵-0.025 mol·L−1盐酸浸提钼蓝比色法；速效钾采用1.000 mol·L−1中性醋酸铵浸提火焰光度法。
1.4 土壤细菌高通量测序
用Soil DNA KIT试剂盒提取土壤总DNA，操作步骤参照试剂盒说明书。每份混合土样各提取3个DNA，充分混合后送往上海生工生物有限公司完成细菌高通量测序。利用引物341F[CCCTACA2CGACGCTCTTCCGATTG(barcode)CCTACGGGGGAG]和805R[GACTGGAGTTCCTTGGCACCCGAGAATTCCAGACTATATC]对细菌V3~V4区进行扩增，扩增过程分2轮。第1轮：10×PCR缓冲液5.0 μL，10 mmol·L−1dNTPs 0.5 μL，DNA模板10 ng，上游、下游引物各0.5 μL，Plantium Taq (5×16.67 mkat·L−1) 0.5 μL；扩增条件为：94 ℃预变性3 min，5个循环(94 ℃变性30 s、45 ℃退火20 s、65 ℃延伸30 s)，20个循环(94 ℃变性20 s、55 ℃退火20 s、72 ℃延伸30 s)，72 ℃延伸5 min。第2轮：DNA模板为20 ng，其他反应体系与第1轮一致；扩增条件为：95 ℃预变性30 s，5个循环(95 ℃变性15 s、55 ℃退火15 s、72 ℃延伸30 s)，72 ℃延伸5 min。PCR扩增结束后，将纯化质检合格的扩增产物按1∶1等量混合，利用Miseq台式测序仪2×300 bp双端测序(paired-end)[13]。
1.5 数据分析
实验数据用Excel 2007整理。数据分析前用SPSS 26进行正态分析和方差齐性检验(P＜0.05)。采用单因素方差分析(one-way ANOVA)比较各样地变量之间的差异显著性，成对样本t检验比较干湿季之间的差异显著性。利用Mothur软件将相似性大于97%的序列归为同一种可操作分类单元(OTU)，并计算Alpha多样性指数：丰富度指数(Richness)、香农指数 (Shannon)、艾斯指数(ACE)、赵氏指数(Chao1)、辛普森指数(Simpson)[13]。以理化因子为环境变量，细菌群落相对丰度为物种数据，采用Mantel分析理化因子对细菌群落结构的影响。
2. 结果与分析
2.1 不同退化阶段高原湿地土壤细菌门属水平群落组成的干湿季变化
2.1.1 土壤细菌门水平群落组成
高通量测序结果显示：在干季和湿季共检测到相对丰度＞1% 的细菌门主要有变形菌门Proteobacteria、酸杆菌门Acidobacteria、厚壁菌门Firmicutes、绿弯菌门Chloroflexi、放线菌门Actinobacteria、拟杆菌门Bacteroidetes、疣微菌门Verrucomicrobia、浮霉菌门Planctomycetes和未分类细菌门。其中，变形菌门是纳帕海高原湿地优势菌门，相对丰度高达35.92%，芽单胞菌门Gemmatimonadetes为干季特有菌门(图1)。
图 1 不同退化阶段土壤细菌门干季(A)、湿季(B)相对丰度Figure 1 Composition of dry (A) and wet (B) season bacteria phylum in soil at different degradation stages不同退化阶段土壤细菌门相对丰度差异显著(P＜0.05)。与沼泽湿地相比较，在干季，沼泽化草甸的变形菌门、酸杆菌门和厚壁菌门相对丰度显著增加(P＜0.05)，分别增加11.04%、49.10%和72.31%，绿弯菌门和拟杆菌门相对丰度分别减少40.89%和55.50%；草甸的酸杆菌门、放线菌门、疣微菌门、浮霉菌门和芽单胞菌门相对丰度分别增加205.38%、260.76%、188.17%、135.31%和182.18%，变形菌门、厚壁菌门和拟杆菌门相对丰度分别减少30.34%、46.55%和67.16%。在湿季，沼泽化草甸的变形菌门、酸杆菌门和拟杆菌门相对丰度分别增加17.98%、45.84%和223.54%，厚壁菌门和绿弯菌门相对丰度分别减少73.17%和35.39% (P＜0.05)；草甸的酸杆菌门、放线菌门、疣微菌门和浮霉菌门相对丰度分别增加216.33%、194.30%、294.56%和624.73%，厚壁菌门和拟杆菌门相对丰度分别减少88.63%和52.65%。
不同退化阶段土壤细菌门相对丰度干湿季节存在显著差异(P＜0.05)。沼泽湿地的变形菌门、酸杆菌门和绿弯菌门相对丰度为干季大于湿季，湿季分别减少了23.15%、23.89%和24.53%；厚壁菌门为湿季大于干季，是干季的3.70倍。沼泽化草甸的变形菌门、酸杆菌门、厚壁菌门和放线菌门相对丰度在湿季分别减少了18.35%、25.56%、42.39%和54.50%；拟杆菌门相对丰度在湿季显著增加(P＜0.05)，是干季的7.46倍。草甸的酸杆菌门相对丰度在湿季减少了21.17%；浮霉菌门相对丰度在湿季增加了1.79倍。
2.1.2 土壤细菌属水平群落组成
在属水平上，共检测到相对丰度＞0.01%的细菌属有酸杆菌属(Gp4、Gp6、Gp7)、假单胞菌属Pseudomonas、芽单胞菌属Gemmatimonas、鞘氨醇单胞菌属Sphingomonas、Povalibacter、Subdivision、Spartobacteria和未分类菌属。除此之外，酸杆菌属(Gp1、Gp16)、Paenisporosarcina、芽孢杆菌属Bacillus和放线菌属Gaiella为干季特有菌属；梭菌属Clostridium、尼龙菌属Flavobacterium、溶杆菌属Lysobacter、地杆菌属Pedobacter、马塞菌属Massilia和出芽菌属Gemmata为湿季特有菌属。未分类菌属为纳帕海高原湿地优势菌属，相对丰度高达20.64% (图2)。
图 2 不同退化阶段土壤细菌属干、湿季群落组成Figure 2 Composition of dry and wet season bacteria phylum in soil at different degradation stages湿地退化显著影响土壤细菌属相对丰度(P＜0.05)。与沼泽湿地相比较，在干季，沼泽化草甸的假单胞菌属、Paenisporosarcina属相对丰度显著增加(P＜0.05)，分别增加9.34、455.50倍，Povalibacter属相对丰度显著减少77.29% (P＜0.05)；草甸的酸杆菌属(GP16)、假单胞菌属、Spartobacteria属相对丰度分别增加409.35、9.54和30.86倍，Povalibacter属和未分类菌属相对丰度分别减少80.06%和41.25%。在湿季，沼泽化草甸的尼龙菌属、溶杆菌属、地杆菌属相对丰度分别增加5.87、228.50和197.98倍，梭菌属相对丰度显著减少76.28% (P＜0.05)；草甸的出芽菌属相对丰度显著增加116.75倍(P＜0.05)，未分类菌属和梭菌属相对丰度分别减少33.49%和99.34%。
不同退化阶段的共有菌属因干湿季节变化而存在差异。沼泽湿地和沼泽化草甸的未分类菌属相对丰度均为干季大于湿季，在湿季分别减少21.59%和26.61%。沼泽化草甸中的假单胞菌属相对丰度在湿季减少79.75%；鞘氨醇单胞菌属相对丰度在湿季增加了95.78%。
2.2 不同退化阶段高原湿地土壤细菌群落多样性的干湿季动态
由表2可见：湿地退化显著影响土壤细菌群落多样性(P＜0.05)。在干季，沼泽化草甸和草甸的丰富度指数、香农指数、艾斯指数和Chao1指数较沼泽湿地显著增加(P＜0.05)，沼泽化草甸与草甸间差异不显著(P＞0.05)；在湿季，沼泽化草甸和草甸的丰富度指数、香农指数、艾斯指数和Chao1指数较沼泽湿地也显著增加，且沼泽化草甸显著高于草甸(P＜0.05)。不同退化阶段土壤细菌群落多样性指数在季节变化上存在差异。沼泽湿地和沼泽化草甸的丰富度指数、艾斯指数和Chao1指数均为湿季大于干季；草甸的丰富度指数、香农指数、艾斯指数均为干季大于湿季，辛普森指数相反，且差异显著(P＜0.05)。
表 2 不同退化阶段土壤细菌群落多样性指数Table 2 Diversity index of soil bacterial community at different degradation stages湿地
类型季节 丰富度
指数香农
指数艾斯
指数Chao1
指数辛普森
指数沼泽
湿地干季 4056 Bc 6.16 Ab 5668.94 Bb 5368.14 Bb 0.0135 Aa 湿季 4201 Ac 6.20 Ac 6095.66 Ac 5789.86 Ac 0.0118 Aa 沼泽化
草甸干季 5352 Bb 6.68 Aa 7046.88 Ba 6631.88 Ba 0.0061 Ab 湿季 5697 Aa 7.14 Aa 8095.30 Aa 8121.55 Aa 0.0049 Ab 草甸 干季 5451 Aa 6.83 Aa 7059.57 Aa 6655.28 Aa 0.0041 Bc 湿季 4915 Bb 6.27 Bb 6673.81 Bb 6398.10 Ab 0.0130 Aa 说明：表中数据为平均值。不同大写字母表示同一退化阶段不同季节差异显著(P＜0.05)；不同小写字母表示同一季节不同退化阶段差异显著(P＜0.05)。 2.3 不同退化阶段高原湿地土壤理化性质的干湿季变化
由表3可知：湿地退化显著改变土壤理化性质(P＜0.05)。湿地退化使土壤含水量以及有机质、全氮和速效氮质量分数显著减少(P＜0.05)。干季的沼泽化草甸分别减少77.77%、41.16%、46.53%和33.91%，草甸分别减少80.93%、64.81%、87.31%和50.79%；湿季的沼泽化草甸分别减少32.30%、25.01%、51.34%和7.32%，草甸分别减少78.31%、61.99%、70.62%和39.18%，且土壤逐渐酸化。土壤磷、钾养分及碳氮比的变化趋势有所差异。较沼泽湿地，在干季，沼泽化草甸土壤全磷、全钾、速效磷、速效钾质量分数分别增加46.88%、9.39%、15.34%和27.38%；草甸土壤全磷质量分数及碳氮比分别增加14.06%和176.80%，全钾、速效磷及速效钾质量分数分别减少31.41%、42.92%和40.97%。在湿季，沼泽化草甸土壤全钾质量分数和碳氮比分别减少14.35%和63.88%，速效磷及速效钾质量分数分别增加66.15%和108.66%；草甸土壤全磷、速效磷、速效钾质量分数及碳氮比分别减少30.09%、33.57%、49.88%和37.97%，全钾质量分数显著增加51.48% (P＜0.05)。
表 3 不同退化阶段土壤理化性质Table 3 Soil physical and chemical characteristics at different degradation stages湿地类型 干湿季 含水量/% 有机质/(g·kg−1) 全氮/(g·kg−1) 全磷/(g·kg−1) 全钾/(g·kg−1) 沼泽湿地 干季 106.15±0.47 Ba 138.20±4.29 Aa 9.22±0.20 Ba 0.64±0.01 Ac 10.76±0.36 Ab 湿季 117.15±0.60 Aa 144.40±2.52 Aa 11.98±0.29 Aa 0.57±0.01 Aa 9.13±0.20 Ab 沼泽化草甸 干季 23.60±1.52 Bb 81.31±1.45 Bb 4.93±0.31 Ab 0.94±0.02 Aa 11.77±0.29 Aa 湿季 79.31±0.91 Ab 108.28±1.37 Ab 5.83±0.31 Ab 0.56±0.02 Ba 7.82±0.15 Bc 草甸 干季 20.24±1.04 Bb 48.63±6.60 Bc 1.17±0.04 Bc 0.73±0.01 Ab 7.38±0.18 Ac 湿季 25.41±0.50 Ac 54.89±2.13 Ac 3.52±0.05 Ac 0.37±0.02 Bb 13.83±0.13 Aa 湿地类型 干湿季 碳氮比 pH 速效氮/(mg·kg−1) 速效磷/(mg·kg−1) 速效钾/(mg·kg−1) 沼泽湿地 干季 8.75±0.37 Bb 7.92±0.01 Aa 627.75±2.29 Aa 6.78±0.16 Ab 176.76±0.93 Bb 湿季 14.59±0.55 Aa 7.87±0.02 Aa 494.61±7.02 Ba 7.15±0.20 Ab 297.36±9.03 Ab 沼泽化草甸 干季 9.81±0.47 Ab 6.97±0.04 Bb 414.85±1.37 Bb 7.82±0.14 Ba 225.16±1.29 Ba 湿季 5.27±0.13 Bc 7.82±0.11 Aa 458.39±3.36 Ab 11.88±1.21 Aa 620.46±4.70 Aa 草甸 干季 24.22±3.30 Aa 5.92±0.12 Ac 308.92±1.36 Ac 3.87±0.14 Bc 104.35±1.44 Ac 湿季 9.05±0.35 Bb 5.65±0.08 Ab 300.84±3.44 Ac 4.75±0.05 Ac 149.04±8.64 Ac 说明：表中数据为平均值±标准误。不同大写字母表示同一退化阶段不同季节差异显著(P＜0.05)；不同小写字母表示同一季节不同退化阶段差异显著(P＜0.05)。 干湿季节变化显著影响土壤理化性质的变化规律(P＜0.05)。沼泽湿地土壤含水量以及全氮、碳氮比、速效钾质量分数均为湿季大于干季，湿季分别增加10.36%、29.93%、40.03%和68.23%；速效氮在湿季显著减少21.21%(P＜0.05)。沼泽化草甸土壤含水量以及有机质、速效氮、速效磷和速效钾质量分数在湿季比干季分别增加236.06%、33.17%、10.50%、51.92%和175.56%；全磷、全钾质量分数和碳氮比在湿季分别减少40.43%、33.56%和46.28%；湿季pH升高，土壤偏碱性。草甸土壤含水量以及有机质、全氮、速效磷质量分数在湿季比干季分别增加25.54%、12.87%、200.85%和22.74%；全磷质量分数和碳氮比分别减少49.32%和62.63%。
2.4 土壤理化性质与细菌群落组成之间的关系
2.4.1 干季
干季土壤理化因子与土壤细菌群落组成的Mantel分析结果如图3所示。门水平上，土壤全氮、全钾、速效钾质量分数及pH和土壤细菌门的曼特尔显著值最小(P＜0.01)，说明土壤pH以及氮和钾质量分数的高低是调控干季纳帕海不同退化阶段湿地土壤细菌群落结构的主要理化因子。其中，全氮质量分数和pH与酸杆菌门、放线菌门、疣微菌门、浮霉菌门、芽单胞菌门呈显著负相关(r=−0.93~−0.70，P＜0.05)，与变形菌门、绿弯菌门、拟杆菌门呈显著正相关(r=0.67~0.90，P＜0.05)。全钾和速效钾质量分数与变形菌门、厚壁菌门呈极显著正相关(r=0.85~0.98，P＜0.01)，与酸杆菌门、疣微菌门、浮霉菌门呈显著负相关(r=−0.97~−0.79，P＜0.05)。
图 3 干季土壤理化因子与细菌群落结构关系的Mantel分析Figure 3 Mantel test analysis of the relationship between soil physical and chemical factors and bacterial community structure in dry season属水平上，土壤氮、磷、钾质量分数以及pH的高低是调控干季纳帕海不同退化阶段湿地土壤细菌群落组成的主要理化因子。其中，全氮、速效氮质量分数以及pH与酸杆菌属(Gp1、Gp4、Gp6、Gp7)、假单胞菌属、芽单胞菌属、鞘氨醇单胞菌属、芽孢杆菌属、Spartobacteria、出芽菌属呈显著负相关(r=−0.93~−0.67，P＜0.05)，与Gp16属、Povalibacter、未分类菌属呈显著正相关(r=0.72~0.91，P＜0.05)。速效磷、速效钾质量分数与酸杆菌属(Gp1、Gp4)、鞘氨醇单胞菌属、Spartobacteria、出芽菌属呈极显著负相关(r=−0.97~−0.80)，与未分类菌属呈极显著正相关(r=0.81~0.96，P＜0.01)。
2.4.2 湿季
湿季土壤理化因子与土壤细菌群落组成的Mentel分析结果如图4所示。门水平上，有机质、氮和磷质量分数及含水量、pH的高低是调控纳帕海不同退化阶段湿地土壤细菌群落结构的主要理化因子。其中，含水量、pH以及有机质、全氮、全磷、速效氮质量分数与酸杆菌门、放线菌门、疣微菌门和浮霉菌门呈显著负相关(r=−0.98~−0.74，P＜0.05)，有机质、全氮、速效氮质量分数以及含水量与厚壁菌门、绿弯菌门呈显著正相关(r=0.75~0.96，P＜0.05)。
图 4 湿季土壤理化因子与细菌群落结构关系的Mantel分析Figure 4 Mantel test analysis of the relationship between soil physical and chemical factors and bacterial community structure in wet season属水平上，有机质、氮、磷质量分数以及pH、含水量、碳氮比是调控纳帕海不同退化阶段湿地土壤细菌群落组成的主要理化因子。其中，有机质、全氮、全磷、速效氮质量分数以及含水量、pH 与假单胞菌属、芽单胞菌属、Gp4属、Gp7属、Spartobacteria、出芽菌属呈显著负相关(r=−0.97~−0.71，P＜0.05)，与梭菌属、Povalibacter、未分类菌属呈显著正相关(r=0.79~0.96，P＜0.05)；碳氮比与尼龙菌属、Subdivision、溶杆菌属、地杆菌属、马塞菌属呈显著负相关(r=−0.90~−0.68，P＜0.05)，与梭菌属和Povalibacter呈显著正相关(r=0.76~0.78，P＜0.05)。
2.5 土壤理化性质与细菌多样性之间的关系
对土壤理化因子与细菌多样性指数进行Pearson相关性分析，结果如表4所示。在干季，丰富度指数、香农指数、艾斯指数、Chao1指数与有机质、全氮、速效氮质量分数以及pH、含水量呈极显著负相关(r=−0.99~−0.83，P＜0.01)。可见：土壤有机质、全氮、速效氮质量分数以及pH、含水量是影响干季土壤细菌多样性的主控因子，且对细菌多样性起抑制作用。
表 4 土壤主要理化因子与细菌群落多样性的相关性分析Table 4 Correlation analysis between main soil physical and chemical factors and bacterial community diversity项目 干季 湿季 丰富度指数 香农指数 艾斯指数 Chao1指数 辛普森指数 丰富度指数 香农指数 艾斯指数 Chao1指数 辛普森指数 含水量 −0.99** −0.92** −0.99** −0.99** 0.98** − − − − − 有机质 −0.87** −0.89** −0.85** −0.85** 0.93** − − − − − 全氮 −0.91** −0.90** −0.89** −0.89** 0.96** −0.67* − − − − 全磷 − − 0.71* 0.70* − − − − − − 全钾 − − − − − 0.72* 0.88** 0.83** 0.85** −0.84** 碳氮比 − − − − −0.70* −0.96** −0.79* −0.91** −0.90** − pH −0.86** −0.83** −0.83** −0.83** 0.91** − − − − − 速效氮 −0.96** −0.93** −0.95** −0.94** 0.99** − − − − − 速效磷 − − − − − − 0.88** 0.79* 0.81** −0.90** 速效钾 − − − − − 0.68* 0.91** 0.82** 0.84** −0.91** 说明：*表示显著相关(P＜0. 05)；**表示极显著相关(P＜0. 01)；−表示不相关(P＞0.05)。 在湿季，香农指数、艾斯指数、Chao1指数与土壤全钾、速效钾、速效磷质量分数呈显著正相关(r=0.79~0.91，P＜0.05)，与碳氮比呈显著负相关(r=−0.91~−0.79，P＜0.05)，是影响湿季土壤细菌多样性的主控因子。其中，全钾、速效钾、速效磷质量分数对细菌多样性起促进作用，而碳氮比起抑制作用。
3. 讨论
3.1 纳帕海高原湿地不同退化阶段土壤细菌群落结构的干湿季变化
土壤细菌作为微生物群落中数量最丰富、种类最多、生物量最大的功能类群，能够对高原湿地退化引起的土壤微域环境变化产生敏感响应[17]。变形菌门是纳帕海湿地的主要优势类群，与李金业等[18]、李玉倩等[19]研究结果一致。变形菌门的生态幅广、适宜能力强，能在不同退化湿地环境中形成较为稳定的生态位，但其喜弱碱特性会影响其相对丰度的变化[20]。本研究中，在轻度退化的弱碱沼泽化草甸土壤中变形菌门相对丰度显著增加。酸杆菌门、放线菌门、疣微菌门、浮霉菌门和芽单胞菌门相对丰度均随湿地退化程度的加深而增加。酸杆菌属嗜酸菌、寡营养类群，其胞外多糖与补偿溶质的产生与积累使其更适应于含水量低、酸性较强、养分较低的退化草甸土壤[21]；放线菌门、疣微菌门Spartobacteria属和浮霉菌门等属好气性细菌，喜欢通气良好的环境，湿地退化导致土壤含水量减少，土壤孔隙度、通气状况得到改善，促进其相对丰度的显著增加[22]；疣微菌门是高寒沙化草甸的特有菌群，主要通过磷来维持其群落机制和养分平衡[23]，故在磷分较丰富的退化草甸土壤中相对丰度较高。本研究发现：湿地退化会抑制绿弯菌门的生长繁殖，这是因为该菌门属兼性厌氧菌，在养分匮乏的条件下进行光能自养，但仍以无光或有光且缺氧条件下的化学能或光能异养生长为主[24]，湿地退化导致土壤水分减少而抑制其相对丰度增加。综上所述，湿地退化过程中土壤含水量减少，使得土壤通气透水性得到改善，促进好气性细菌类群大量繁殖。
干湿季节交替通过调节水分、温度以及细菌对土壤养分的利用关系从而改变土壤细菌群落组成[25]。本研究发现：厚壁菌门在沼泽湿地中为湿季大于干季，而在沼泽化草甸中为干季大于湿季。厚壁菌属厌氧快速生长型菌群，具有固碳作用，大多存在于动物肠道中[26]。湿季雨水冲刷，厚壁菌门随动物粪便流入沼泽湿地，相对丰度增加，同时动物粪便的输入可直接刺激其相对丰度的增加；而沼泽化草甸的有机底物相对较低，干季丰富的凋落物为厚壁菌门提供充足碳源，相对丰度较湿季增加。梭菌属为湿季特有菌属，在沼泽湿地中占优势，相对丰度高达22.60%。该菌属是来自厚壁菌门的专性厌氧铁还原菌，在严格厌氧条件下才能生存，主要通过还原铁获取生长能量[27]，沼泽湿地常年淹水，湿季适宜的温度和充足的有机底物可促进其快速生长；而在干季，养分较少、温度相对较低，有利于厌氧寡营养绿弯菌门聚集[28]。拟杆菌门(尼龙菌属)在湿季沼泽化草甸显著增加，这主要与其需氧特性和水生环境的生物学特性有关[29]。酸杆菌门具有降解植物残体多聚物的能力[21]，干季植物枯死，凋落物的分解为酸杆菌的繁殖及降解提供更好的养分条件[30]，故相对丰度呈现干季大于湿季的变化趋势。芽单胞菌门在干季相对丰度较低，在湿季则未检测到，进一步表明了芽单胞菌属好氧菌，适宜生存于较为干燥的环境中[31−32]。因此，干湿季更替显著影响好养厌养、需氧厌氧细菌群落分布格局。
3.2 纳帕海高原湿地不同退化阶段土壤细菌群落多样性的干湿季变化
高原湿地退化通过影响水热条件、土壤结构、土壤养分，进而影响土壤细菌群落多样性[33]。本研究中，沼泽化草甸和草甸土壤的丰富度指数、香农指数、艾斯指数和Chao1指数显著高于沼泽湿地，说明湿地退化会促进细菌多样性的增加。这可能是沼泽湿地有机底物常年积累，但由于其土壤处于厌氧状况，不利于微生物对养分的矿化，难为大多数细菌提供直接能量来源[34]，因此，细菌多样性较沼泽化草甸和草甸细菌低。另一方面，湿地在退化过程中，土壤孔隙度、通气状况得到改善，碱性减弱、凋落物分解加快，农药化肥的残留以及牛粪的输入为细菌生命活动提供物质源泉[35]，有利于好氧喜酸细菌大量繁殖，从而导致细菌多样性较沼泽湿地高。另外，湿地退化导致植被类型呈现挺水植物—湿中生植物—旱生植物的演替格局[12]，地上凋落物、根系分泌物的增加直接为土壤细菌提供可利用的碳氮及其他养分，细菌多样性增加[13]。
干湿季节更替引起的降雨量和温湿度变化，可能影响土壤理化性质及酶活性变化，进而调控土壤细菌群落多样性的干湿季变化[36]。本研究中，沼泽湿地和沼泽化草甸土壤细菌的丰富度指数、艾斯指数湿季显著高于干季，而草甸则为干季显著高于湿季。原因可能是沼泽湿地和沼泽化草甸淹水较多导致通气透水性差，抑制了需氧细菌对有机质的降解[24]。但在湿季，由于温度升高，细菌酶活性增强，溶解氧降低[37]，刺激细菌大量繁殖，导致湿季细菌多样性高于干季。相较于沼泽湿地和沼泽化草甸，草甸土壤含水量低，通气透水性好，为需氧细菌提供良好的微氧环境[34]。特别是湿季放牧和旅游增加，土壤细菌多样性会因牲畜和游客践踏引起的土壤板结和理化性质变化，而导致细菌多样性湿季低于干季[38]。因此，干湿季节更替使得纳帕海不同退化阶段土壤细菌群落多样性存在差异。
3.3 土壤理化环境变化对细菌群落及多样性的影响
湿地退化过程中土壤水分状况变化，直接或间接导致土壤环境厌氧-需氧界面通气性、酸碱性和养分状况的改变，进而显著影响土壤细菌群落结构及多样性[39−40]。纳帕海高原湿地不同退化阶段土壤含水量是影响干季土壤细菌群落结构和多样性变化的主要因子，由于沼泽湿地—沼泽化草甸—草甸演替过程中，土壤含水量减少，土壤质地疏松和溶解氧增加，有利于土壤养分分解，从而促进需氧菌的繁殖，细菌多样性增加。牛佳等[41]指出：水分是影响土壤细菌群落结构的主要因子，通过调节土壤酸碱度及养分分布格局，进而影响细菌群落结构组成。本研究中，土壤含水量与全氮、有机质、速效氮质量分数以及pH呈显著正相关，并随湿地退化而显著减少。pH高低决定整个湿地生态系统元素循环反应体系的酸碱度[42]，显著影响细菌群落组成。湿地退化过程中，土壤酸化使得土壤碳氮磷养分有效性发生改变[43]，从而影响土壤细菌群落分布格局。Mantel分析结果显示：pH同土壤有机质、全氮、速效氮质量分数以及含水量显著促进酸杆菌门、放线菌门、浮霉菌门和疣微菌门相对丰度增加，而抑制变形菌门、绿弯菌门和拟杆菌门相对丰度增加。原因是变形菌门、绿弯菌门和拟杆菌门属于固碳微生物，具有好氧喜弱碱特性[44]，湿地退化，碳氮质量分数降低不利于细菌生长繁殖。这与林春英等[7]在高寒沼泽湿地退化研究中得出的结论相似。
不同退化阶段土壤碳氮比增加对湿季细菌多样性增加起抑制作用。李杰[45]研究得出：碳氮比通过调节微生物分解进程进而调节土壤养分有效性，高碳氮比抑制土壤微生物活性从而缓解有机质分解，而低碳氮比加快微生物对有机质的分解、转化。本研究中，高原湿地退化过程中，土壤碳氮比降低，细菌可利用养分转化速率加快[46]，细菌多样性增加；但湿地退化引起的土壤有机质减少也会导致土壤细菌可利用碳源减少，使得绝大部分共养厌氧细菌相对丰度下降(厚壁菌门、变形菌门)。Mantel分析结果显示：土壤含水量及碳、氮质量分数减少，显著抑制厚壁菌门、绿弯菌门和梭菌属相对丰度的增加；磷促进变形菌门、拟杆菌门(尼龙菌属)和地杆菌属相对丰度的增加。原因是湿地退化，土壤碳氮质量分数及含水量减少，厌氧需养菌受到抑制[47]；同时，湿地退化引起的土壤酸化可刺激铁铝氧化物释放磷元素，进而促进喜磷细菌(变形菌门、拟杆菌门以及尼龙菌属和地杆菌属)大量繁殖。综上所述，湿地退化引起土壤养分状况、含水量及酸碱度改变，通过影响土壤细菌的养分需求和代谢过程，进而调控纳帕海高原湿地土壤细菌多样性。
4. 结论
纳帕海高原湿地退化显著影响土壤理化环境的时空异质性，进而调控土壤细菌群落结构及多样性。湿地退化引起土壤有机质、氮质量分数以及水分、pH减小，导致酸杆菌门、放线菌门、浮霉菌门、疣微菌门相对丰度显著增加，绿弯菌门相对丰度显著减少及变形菌门、厚壁菌门(梭菌属)和拟杆菌门(尼龙菌属)干湿季差异，进而导致退化湿地土壤细菌多样性较沼泽湿地显著增加。因此，湿地退化导致土壤水分、酸碱度及土壤养分供给状况发生改变，从而显著影响土壤细菌群落结构及多样性。
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表 1 土壤重金属统计分析
Table 1. Descriptive statistics of heavy metals in soil
统计指标 重金属质量分数/(mg·kg−1) Cd Pb Cr Hg As 平均值 0.39 69.41 40.38 0.10 3.36 最小值 0.15 18.99 6.07 0.05 0.71 最大值 1.39 210.45 287.20 0.26 30.67 标准差 0.22 36.79 49.72 0.05 4.19 变异系数/% 55.61 53.00 123.14 47.08 124.69 偏度 2.11 1.61 3.88 1.55 5.27 峰度 6.83 3.61 16.65 2.62 33.53 
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表 2 土壤重金属污染指数
Table 2. Heavy metal pollution index in soils
统计指标 单项污染指数(Pi) 内梅罗综合
污染指(P综合)Cd Pb Cr Hg As 平均值 1.31 0.99 0.27 0.08 0.08 1.10 最小值 0.50 0.27 0.04 0.04 0.02 0.38 最大值 4.64 3.01 1.91 0.20 0.77 3.40 标准差 0.73 0.53 0.33 0.04 0.10 0.56 变异系数/% 55.61 53.00 123.14 47.08 124.69 50.57
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表 3 土壤重金属污染点位分布
Table 3. Distribution of heavy metal pollution points based on the pollution index method
单项污染指数(Pi) 污染等级 点位占比/% 内梅罗综合污
染指数(P综合)污染等级 点位占比/% Cd Pb Cr Hg As Pi≤1 无污染 39.29 60.71 96.43 100 100 P综合≤0.7 清洁 23.21 1＜Pi≤2 轻微污染 44.64 33.93 3.57 0 0 0.7＜ P综合≤1.0 尚清洁 28.57 2＜Pi≤3 轻度污染 14.29 3.57 0 0 0 1.0＜P综合≤2.0 轻度污染 42.86 3＜Pi≤5 中度污染 1.79 1.79 0 0 0 2.0＜P综合≤3.0 中度污染 3.57 Pi＞5 重度污染 0 0 0 0 0 P综合＞3.0 重度污染 1.79
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表 4 土壤重金属地积累指数法点位分布
Table 4. Statistical table of evaluation characteristic values of accumulation index of heavy metal elements
重金属 地积累指数(Igeo) 地积累指数(Igeo)点位比率/% 变化范围 平均值 标准差 Igeo≤0 0＜Igeo≤1 1＜Igeo≤2 2＜Igeo≤3 3＜Igeo≤4 Cd 0.51~3.73 1.74 0.69 0 16.07 55.36 25.00 3.57 Pb −0.90~2.57 0.79 0.71 14.29 46.43 33.93 5.36 0 Cr −3.71~1.86 −1.49 1.13 91.07 5.36 3.57 0 0 Hg −1.53~0.94 −0.56 0.60 82.14 17.86 0 0 0 As −4.28~1.15 −2.49 1.03 98.21 1.79 0 0 0
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表 5 土壤重金属潜在生态风险评价
Table 5. Evaluation of potential ecological risks of heavy metal elements
重金属 潜在生态危害指数($E_{\rm{r}}^i $) 潜在生态危害指数($E_{\rm{r}}^i $)点位比率/% 变化范围 平均值 标准差 变异系数/% $E_{\rm{r}}^i $≤40 40＜$E_{\rm{r}}^i $≤80 80＜$E_{\rm{r}}^i $≤160 Cd 14.94~139.30 39.45 21.93 55.61 69.64 26.79 3.57 Pb 1.36~15.03 4.96 2.63 53.00 0 0 0 Cr 0.08~3.83 0.54 0.66 123.14 0 0 0 Hg 1.43~7.97 3.09 1.45 47.08 0 0 0 As 0.18~7.67 0.84 1.05 124.69 0 0 0
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表 6 土壤重金属主成分分析
Table 6. PCA result of heavy metals in soil
成分 初始特征值 提取平方和载入 旋转成分矩阵 特征值 贡献率/% 累积贡
献率/%特征值 贡献率/% 累积贡
献率/%重金属 PC1 PC2 PC3 1 1.295 25.899 25.899 1.295 25.899 25.899 Cd 0.446 0.505 0.440 2 1.132 22.636 48.535 1.132 22.636 48.535 Pb −0.079 −0.017 0.891 3 1.025 20.502 69.037 1.025 20.502 69.037 Cr 0.668 0.178 −0.263 4 0.862 17.230 86.268 Hg 0.749 −0.273 0.151 5 0.687 13.732 100.000 As −0.100 0.887 −0.046
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