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香果树Emmenopterys henryi为茜草科Rubiaceae香果树属Emmenopterys高大落叶乔木,是中国特有的第四纪孑遗植物之一,零星分布在中国西北、华中、华东、华南和西南等15个省(自治区)[1−2]。目前,香果树的野外生存受到一定的威胁,已经被列为国家Ⅱ级重点保护植物[3]。过去几十年,国内学者对香果树进行了广泛的研究[4],但对于香果树生境土壤微生物的研究几乎空白。土壤微生物作为陆地生物多样性的重要组分,不仅在陆地生态系统物质循环和能量流动过程中起着重要作用[5],还通过植物-微生物反馈影响着植物的代谢、功能性状及其对环境胁迫的适应能力,从而影响植物的健康和多样性[6−7]。细菌和真菌是土壤中最重要的两大微生物类群,一般来说真菌对环境胁迫的抗性更强,而细菌对资源水平波动的适应性更强[8]。因此,学者普遍认为资源质量低的环境中微生物群落往往以真菌为主,资源不稳定或资源水平高的环境中微生物群落往往以细菌为主[9]。香果树喜生于海拔430~1 630 m处岩石裸露度高、土层浅薄的山谷林中[10]。在这种严苛的环境中,微生物常对珍稀植物的生长和繁育过程起着更为重要的促生作用[11]。有学者已经从香果树营养器官中筛选到了多种具溶磷、解钾、分泌吲哚乙酸或具有2种以上功能的真菌[12]。除提高土壤养分可利用率和刺激植物释放激素外,微生物还可以有效抑制植物病害的发生[11, 13]。活体植物根系周围既是病原微生物的聚集地,也是共生抗病微生物的聚集地,因此植物体周围的微生物多样性和物种组成对于该植物的生存和繁衍具有重要影响[14]。然而,目前香果树生境微生物多样性和物种组成时空变化格局及机制仍未得到深入了解。
微生物多样性和物种组成的时空变化格局受多种生态因素的影响,这些因素相互作用,但主控因素仍然不明[15]。海拔是影响土壤微生物多样性的重要因素[16]。不同森林生态系统中表层土壤微生物普遍呈现海拔变化格局,但对于土壤微生物组成和多样性沿海拔变化的趋势至今没有统一定论[10, 14]。其主要原因在于各种生态因子,如土壤温度、湿度、土壤理化性质和植被类型,都会随海拔的升高而改变,进而对土壤微生物群落造成不同影响[16−17]。虽然土壤特性对微生物多样性的影响一直受到关注[15],但研究多围绕土壤养分含量,很少分析土壤物理性质等对微生物多样性的影响。此外,植物可以通过凋落物和根系分泌物对土壤微生物产生直接影响,也可以通过改变土壤理化性质对土壤微生物产生间接影响[18−19]。植物群落的物种组成或多样性与群落中土壤微生物物种组或多样性呈显著相关[20−21]。同时,空间距离对土壤微生物多样性的影响也不容忽视。除了微生物多样性本身,样本间土壤理化性质和植被特征的相似性也都与空间距离有关。因此,需要尽可能同时检验这些生物和非生物因素(包括空间因素)对珍稀植物生境土壤微生物多样性的影响。
为探究香果树生境土壤微生物多样性和物种组成时空变化信息以及造成这些变化的主控因素,本研究利用高通量测序技术检测浙江九龙山国家级自然保护区香果树生境土壤细菌和真菌的多样性格局,并分析香果树生物因素和环境因素对这些格局的影响,以期为香果树的保护和繁育提供科学依据。
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本研究从香果树生境土壤中共检测到8 750个细菌OTUs和10 968个真菌OTUs,其中8 612个可注释的细菌OTUs归属于38个门类,7 742个可注释的真菌OTUs归属于17个门类。2021年采集的24个土壤样品共检测到6 935个细菌OTUs和9 198个真菌OTUs,其中6 838个可注释的细菌OTUs归属于37个门类,6 554个可注释的真菌OTUs归属于16个门类;2022年采集的10个土壤样品共检测到4 168个细菌OTUs和4 592个真菌OTUs,其中4 096个可注释的细菌OTUs归属于37个门类,3 432个可注释的真菌OTUs归属于15个门类。
从图1可见:每个土壤样品细菌的Shannon-Wiener指数为4.82~6.37,均值为5.87,Simpson指数为0.95~0.99,均值为0.98;真菌Shannon-Wiener指数为3.84~5.56,均值为4.88,Simpson指数为0.92~0.99,均值为0.97。2021年采集的土壤细菌H'显著高于2022年(P<0.05),但D'无显著差异;真菌的H'和D'在2个取样年份间差异不显著。
图 1 不同年份土壤微生物α多样性差异
Figure 1. Alpha diversity differences of soil microbes in different sampling years
线性混合效应模型分析表明:香果树生境土壤细菌H'与海拔呈显著负相关(P<0.05),即随着海拔上升,土壤细菌H'下降(图2A),而土壤细菌D'与海拔无关。海拔及其二次方对土壤真菌H'和D'都有显著影响(P<0.05),随着海拔的上升,香果树生境土壤真菌α多样性呈现先下降后上升的趋势(图2B和图2C)。模型分析表明:样地坡向与土壤细菌和真菌α多样性都无显著关系。土壤理化性质中,速效钾与细菌D'呈显著负相关(P<0.05);pH与细菌H'呈显著正相关(P<0.05);碱解氮与真菌H'、D'都呈显著负相关(P<0.05);其余性质都与真菌和细菌的α多样性无显著关系。植物因子中,仅中心香果树胸高面积与土壤真菌D'呈显著正相关(P<0.05),土壤细菌、真菌α多样性都与样地树种多样性无关(表1)。
图 2 九龙山香果树生境土壤微生物α多样性随海拔的变化
Figure 2. Changes of α diversity indices of microbes in soil of E. henryi stand along with altitude
表 1 生物和环境因子对香果树生境土壤微生物α多样性的影响
Table 1. Influence of biotic and abiotic factors on α diversity of soil microbes in habitat of E. henryi
影响因素 细菌H' 细菌D' 真菌H' 真菌D' 回归系数 P 回归系数 P 回归系数 P 回归系数 P 坡向正弦 0.00 1.00 0.01 0.95 0.18 0.38 0.12 0.10 坡向余弦 0.01 0.97 0.18 0.33 −0.25 0.29 −0.11 0.99 土壤质地 −0.06 0.88 −0.10 0.65 −0.05 0.86 −0.07 0.90 总孔隙度 0.11 0.42 0.10 0.46 0.12 0.36 0.14 0.38 有机质 −0.43 0.56 0.10 0.90 −0.78 0.40 −0.14 0.86 全氮 1.21 0.17 0.61 0.54 1.41 0.20 0.40 0.71 速效钾 0.88 0.11 −0.65 0.05 0.93 0.17 1.00 0.11 速效磷 1.28 0.19 1.36 0.18 −0.60 0.61 −0.55 0.60 碱解氮 −0.87 0.12 −1.00 0.09 −0.37 0.03 −0.73 0.02 pH 0.82 0.00 0.09 0.67 −0.06 0.83 −0.10 0.69 中心香果树胸高断面积 0.09 0.64 −0.11 0.60 0.15 0.56 0.42 0.05 树种多样性 0.25 0.24 0.26 0.18 0.14 0.60 0.19 0.37 -
九龙山香果树生境土壤细菌β多样性为0.19~0.72,均值为0.39,其中物种周转组分为0.08~0.66,均值0.27,物种丰富度差异组分为0~0.43,均值为0.12 (图3A)。物种周转组分对土壤细菌β多样性的贡献达70.2%,而物种丰富度差异组分对土壤细菌β多样性的贡献占29.8%。香果树生境土壤真菌β多样性为0.49~0.96,均值为0.72,其中物种周转组分为0.37~0.92,均值为0.61,物种丰富度差异组分为0~0.41,均值为0.11 (图3B)。物种周转组分对土壤真菌β多样性的贡献高达85.1%,而物种丰富度差异组分对土壤真菌β多样性的贡献仅占14.9%。
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偏Mantel检验表明:控制取样年份后,样地空间距离与土壤微生物β多样性及其物种周转组分都显著相关(P<0.05,表2);控制样地间空间距离后,仅土壤微生物物种丰富度与取样年份有关(表2)。取样年份解释了土壤细菌物种丰富度的42% (图4A),但仅解释了土壤真菌的8% (图4B)。
表 2 九龙山香果树生境土壤微生物β多样性与各环境因子的偏Spearman相关
Table 2. Partial spearman correlations between soil microbes β diversity and various environmental factors in E. henryi stands in Jiulongshan
影响因素 细菌 真菌 β多样性 物种周转 物种丰富度差异 β多样性 物种周转 物种丰富度差异 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 空间距离 0.32 0.00 0.27 0.01 0.01 0.42 0.30 0.01 0.29 0.00 −0.04 0.64 年份 0.06 0.21 −0.38 1.00 0.65 0.00 0.02 0.42 −0.37 1.00 0.50 0.00 海拔 −0.06 0.73 −0.20 0.99 0.10 0.08 0.09 0.20 −0.27 1.00 0.33 0.00 坡向 0.02 0.28 −0.00 0.50 0.02 0.24 0.02 0.23 0.05 0.08 −0.02 0.65 土壤理化性质 0.46 0.00 0.39 0.00 0.01 0.25 0.43 0.00 0.26 0.02 0.12 0.13 质地 0.05 0.53 −0.06 0.77 0.05 0.43 0.02 0.44 0.06 0.29 0.06 0.38 总孔隙度 0.34 0.01 0.34 0.01 0.02 0.57 0.25 0.05 0.22 0.03 −0.04 0.87 有机质 0.45 0.00 0.41 0.00 −0.03 0.62 0.29 0.01 0.27 0.01 0.01 0.40 全氮 0.34 0.00 0.28 0.01 0.06 0.24 0.26 0.02 0.21 0.03 0.04 0.27 速效钾 0.31 0.01 0.31 0.00 −0.03 0.63 0.24 0.03 0.21 0.02 −0.03 0.61 速效磷 0.33 0.01 0.27 0.01 0.06 0.25 0.25 0.04 0.22 0.02 −0.01 0.49 碱解氮 0.24 0.01 0.18 0.04 0.01 0.43 0.35 0.00 0.14 0.09 0.15 0.06 pH 0.47 0.00 0.42 0.00 0.01 0.43 0.33 0.00 0.27 0.00 −0.02 0.53 中心香果树胸高断面积 0.08 0.21 −0.03 0.58 0.08 0.13 0.01 0.44 −0.21 0.99 0.18 0.03 树种组成 0.20 0.02 0.19 0.03 −0.06 0.76 0.23 0.02 0.13 0.09 0.01 0.45 图 4 九龙山香果树生境环境因子对土壤微生物β多样性及其组分解释度的方差分解结果
Figure 4. Variance partitioning results of β diversity and its components of soil bacteria or fungi in E. henryi stands in Jiulongshan interpreted by biotic and abiotic factors
偏Mantel检验发现:控制采样年份和样地空间距离后,土壤细菌β多样性与土壤理化性质差异(总孔隙度、有机质、全氮、速效钾、速效磷、碱解氮和pH)以及树种组成显著相关(P<0.05,表2)。土壤理化性质、树种组成和空间结构共解释九龙山香果树生境土壤细菌β多样性52%的变异,其中土壤理化性质差异解释了26%,树种组成解释了12%,空间结构仅解释10%,土壤理化性质和树种组成共同解释额外10%的细菌β多样性(图4C)。土壤细菌物种周转与土壤理化性质(尤其是有机质、全氮、速效钾、速效磷和pH)及树种组成显著相关(P<0.05,表2)。样地的空间结构并不能单独解释土壤细菌的物种周转。土壤理化性质和树种组成共解释了44%的土壤细菌物种周转,其中土壤理化性质解释了36%,树种组成解释了18% (图4D)。土壤细菌物种丰富度差异与海拔、坡向、土壤理化性质、香果树种组成的相关性不显著(表2)。
控制取样年份和样地空间距离后,土壤真菌β多样性与土壤理化性质(总孔隙度、有机质、全氮、速效钾、速效磷、碱解氮和pH)及树种组成显著相关(P<0.05,表2)。土壤理化性质、树种组成和空间结构共解释了九龙山香果树生境土壤34%的真菌β多样性,其中树种组成解释了13%,土壤理化性质和空间结构各自解释了11%和10%的真菌β多样性,土壤理化性质和树种组成共同解释额外7% (图4E)。土壤真菌物种周转与土壤理化性质(总孔隙度、有机质、全氮、速效钾、速效磷和pH值)显著相关(P<0.05,表2)。土壤理化性质和空间结构共同解释了15%的土壤真菌物种周转,其中土壤理化性质和空间结构分别解释了5%和11% (图4F)。土壤真菌物种丰富度仅与海拔和中心香果树胸高断面积显著相关(P<0.05,表2)。海拔和取样年份交互作用解释了51%的土壤真菌物种丰富度差异,海拔和取样年份分别独立解释9%和8%的土壤真菌物种丰富度差异。中心香果树胸高断面积不能单独解释土壤真菌物种丰富度差异。
Soil microbial diversity and its influencing factors in the habitat of rare plant Emmenopterys henryi in Jiulongshan, Zhejiang Province
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摘要:
目的 揭示珍稀植物香果树Emmenopterys henryi生境土壤微生物多样性变化信息及其影响因素,为香果树的保护和繁育提供参考。 方法 通过高通量测序技术检测了34个香果树群落生境的土壤细菌和真菌种类,分析海拔、坡向、土壤理化性质和香果树群落特征对土壤细菌和真菌多样性的影响。 结果 α多样性分析表明:九龙山香果树生境土壤细菌Shannon-Wiener指数均值为5.87,Simpson指数均值为0.98;土壤真菌Shannon-Wiener指数均值为4.88,Simpson指数均值为0.97。细菌Shannon-Wiener指数当量(H')随海拔升高而显著降低(P<0.05),随土壤pH (4.62~5.83)升高而显著升高(P<0.05);土壤细菌Simpson指数当量(D')与土壤速效钾呈显著负相关(P<0.05)。真菌H'和D'都随着海拔上升呈先下降后上升的趋势,且随碱解氮的升高而显著降低(P<0.05);真菌D'还与样地中心香果树胸高断面积呈显著正相关(P<0.05)。β多样性分析表明:细菌Sorenson相异性指数均值为0.39,其中物种周转组分贡献为70.2%,真菌Sorenson相异性指数均值为0.72,其中物种周转组分贡献为85.1%;细菌和真菌的Sorenson相异性指数各自存在显著空间自相关(P<0.05),且与土壤理化性质以及树种组成差异显著相关(P<0.05)。偏Mantel检验结果表明:细菌的物种周转组分与土壤理化性质和样地树种组成显著相关(P<0.05),而其物种丰富度组分仅与取样年份显著相关(P<0.05);真菌的物种周转组分存在显著空间自相关且与土壤理化性质差异显著相关(P<0.05),而其物种丰富度组分与取样年份、海拔都显著相关(P<0.05)。 结论 九龙山香果树生境土壤真菌多样性较高,细菌多样性较低;香果树生境土壤微生物多样性存在时空异质性,海拔、土壤碱解氮和香果树胸高断面积是土壤微生物α多样性的主要影响因素,土壤理化性质和样地树种组成是土壤微生物β多样性的主要影响因素。图4表2参32 Abstract:Objective This study, with an investigation into the temporal and spatial changes of soil microbial diversity in the habitat of the rare plant Emmenopterys henryi and the main controlling factors of these changes, is aimed to provide reference for the protection and breeding of the rare species. Method High throughput sequencing technology was used to detect operatonal taxonomic units (OTUs) of bacteria and fungi in soil from 34 E. henryi dominated stands before an analysis was conducted of the effects of altitude, slope direction, soil nutrition, and characteristics of the tree communities on the diversities of soil bacteria and fungi. Result α diversity analysis indicated that the mean of Shannon-Wiener index of bacterial communities was 5.87, and that of fungal communities was 0.98; the numbers equivalent of Shannon-Wiener index (H') decreased significantly with the increase of altitude (P<0.05) and increased significantly with the increased soil pH (4.62 − 5.83) (P<0.05); meanwhile, the numbers equivalent of Simpson index (D') was significantly and negatively correlated with the content of available potassium in soil (P<0.05); H' and D' of soil fungi firstly decreased and then increased with the increased altitude, and significantly decreased with the increased alkali-hydrolyzed nitrogen content in soil (P<0.05); meanwhile, there was a significant and positive correlation between D' and the basal area of the central E. henryi tree (P<0.05). β diversity analysis indicated that the mean Sorenson index of bacterial communities was 0.39, with 70.2% contributions of species turnover component, and that of fungal communities was 0.72, with 85.1% contributions of species turnover component; the Sorenson indices of soil bacterial and fungal communities were both significantly spatial auto-correlated (P<0.05), and correlated with differences in soil nutrient content and tree species composition. The partial Mantel test results indicated that: the species turnover components of bacteria were significantly correlated with differences in soil nutrient content and tree species composition (P<0.05), while the species richness difference of soil bacteria was significantly correlated with the difference in sampling year (P<0.05); the species turnover components of fungi were significantly spatially auto correlated (P<0.05), and correlated with differences in soil nutrient content, while the species richness difference of fungi was significantly correlated with the differences in sampling year and the altitude (P<0.05). Conclusion Compared with other forests in China, the habitat of E. henryi in Jiulongshan boasts more diverse soil fungal, less diverse soil bacterial and higher spatiotemporal heterogeneity in soil microbial diversity. Altitude, soil alkaline nitrogen content, and the size of E. henryi tree are the main factors affecting α diversity of soil microbes, while soil physicochemical properties and the composition of tree communities are the main factors that influence β diversity of soil microbes. [Ch, 4 fig. 2 tab. 32 ref.] -
Key words:
- rare species /
- Emmenopterys henryi /
- soil /
- bacteria /
- fungi /
- altitude
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表 1 生物和环境因子对香果树生境土壤微生物α多样性的影响
Table 1. Influence of biotic and abiotic factors on α diversity of soil microbes in habitat of E. henryi
影响因素 细菌H' 细菌D' 真菌H' 真菌D' 回归系数 P 回归系数 P 回归系数 P 回归系数 P 坡向正弦 0.00 1.00 0.01 0.95 0.18 0.38 0.12 0.10 坡向余弦 0.01 0.97 0.18 0.33 −0.25 0.29 −0.11 0.99 土壤质地 −0.06 0.88 −0.10 0.65 −0.05 0.86 −0.07 0.90 总孔隙度 0.11 0.42 0.10 0.46 0.12 0.36 0.14 0.38 有机质 −0.43 0.56 0.10 0.90 −0.78 0.40 −0.14 0.86 全氮 1.21 0.17 0.61 0.54 1.41 0.20 0.40 0.71 速效钾 0.88 0.11 −0.65 0.05 0.93 0.17 1.00 0.11 速效磷 1.28 0.19 1.36 0.18 −0.60 0.61 −0.55 0.60 碱解氮 −0.87 0.12 −1.00 0.09 −0.37 0.03 −0.73 0.02 pH 0.82 0.00 0.09 0.67 −0.06 0.83 −0.10 0.69 中心香果树胸高断面积 0.09 0.64 −0.11 0.60 0.15 0.56 0.42 0.05 树种多样性 0.25 0.24 0.26 0.18 0.14 0.60 0.19 0.37 表 2 九龙山香果树生境土壤微生物β多样性与各环境因子的偏Spearman相关
Table 2. Partial spearman correlations between soil microbes β diversity and various environmental factors in E. henryi stands in Jiulongshan
影响因素 细菌 真菌 β多样性 物种周转 物种丰富度差异 β多样性 物种周转 物种丰富度差异 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 相关系数 P 空间距离 0.32 0.00 0.27 0.01 0.01 0.42 0.30 0.01 0.29 0.00 −0.04 0.64 年份 0.06 0.21 −0.38 1.00 0.65 0.00 0.02 0.42 −0.37 1.00 0.50 0.00 海拔 −0.06 0.73 −0.20 0.99 0.10 0.08 0.09 0.20 −0.27 1.00 0.33 0.00 坡向 0.02 0.28 −0.00 0.50 0.02 0.24 0.02 0.23 0.05 0.08 −0.02 0.65 土壤理化性质 0.46 0.00 0.39 0.00 0.01 0.25 0.43 0.00 0.26 0.02 0.12 0.13 质地 0.05 0.53 −0.06 0.77 0.05 0.43 0.02 0.44 0.06 0.29 0.06 0.38 总孔隙度 0.34 0.01 0.34 0.01 0.02 0.57 0.25 0.05 0.22 0.03 −0.04 0.87 有机质 0.45 0.00 0.41 0.00 −0.03 0.62 0.29 0.01 0.27 0.01 0.01 0.40 全氮 0.34 0.00 0.28 0.01 0.06 0.24 0.26 0.02 0.21 0.03 0.04 0.27 速效钾 0.31 0.01 0.31 0.00 −0.03 0.63 0.24 0.03 0.21 0.02 −0.03 0.61 速效磷 0.33 0.01 0.27 0.01 0.06 0.25 0.25 0.04 0.22 0.02 −0.01 0.49 碱解氮 0.24 0.01 0.18 0.04 0.01 0.43 0.35 0.00 0.14 0.09 0.15 0.06 pH 0.47 0.00 0.42 0.00 0.01 0.43 0.33 0.00 0.27 0.00 −0.02 0.53 中心香果树胸高断面积 0.08 0.21 −0.03 0.58 0.08 0.13 0.01 0.44 −0.21 0.99 0.18 0.03 树种组成 0.20 0.02 0.19 0.03 −0.06 0.76 0.23 0.02 0.13 0.09 0.01 0.45 -
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https://zlxb.zafu.edu.cn/article/doi/10.11833/j.issn.2095-0756.20230532