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矿质元素的生物地球化学循环直接影响生态系统的生产力和稳定性。磷(P)作为碳、氮之外陆地生态系统最关键的营养元素，在植物体内的分配和代谢决定了植物的生长过程及生产力水平[1]。低磷环境在生态系统内普遍存在，土壤总磷库80%以上的磷不可移动[2]，植物难以吸收利用。同时，土壤有效磷(Pi)易被铝离子、铁离子、钙离子吸附固定，与氢氧化合物构成螯合物[3−5]，因此有效磷浓度随土壤发育而下降，导致世界范围内有效磷浓度低于10 µmol·L−1的土壤广泛存在[6]。
为满足农林业生产需求，集约施用磷肥成为生产经营的主要措施。然而，一般磷肥当季利用率仅为10%~25%，75%~90%的磷被转化固定成植物难以吸收的形态[7]，导致磷肥利用率低下。同时，随着经济增长和人口剧增，过度开采和不合理的磷肥经营管理造成磷矿资源储备耗竭、水体磷素增加，对生态环境造成严重威胁[8−10]。近年来，关于土壤磷素循环研究的不断深入，揭示了植物进化形成的一系列复杂适应性策略[11−12]，并发现土壤功能微生物对土壤磷库活化和植物营养健康有重要影响[13−14]。丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)和溶磷细菌(phosphate-solubilizing bacteria，PSB)在自然界土壤中普遍存在。研究发现，丛枝菌根真菌和溶磷细菌可以溶解难溶性无机磷、矿化有机磷，两者直接参与土壤磷素活化与植物磷素获取过程，与土壤、植物之间联系密切[15−16]，在维持土壤磷养分有效性和生态系统功能中发挥重要作用[16−18]。鉴于此，为开发可持续土壤磷素高效利用途径，围绕植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌共生关系，详述了丛枝菌根真菌与溶磷细菌在植物磷养分吸收中的作用，强调了植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作增效对土壤磷素调动的途径和机制。
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维管植物在长期进化过程中形成了多样化的根功能属性以提高对土壤磷资源的获取，维持体内磷稳态，包括根形态和根构型属性的响应[11−12, 19−20]、根分泌物属性的调节[3, 12]、磷素分配与再利用的调控[21−23]以及与菌根形成紧密的共生关系[24]。其中，光合碳投入是植物根系功能属性变化以促进高效获取地下资源的重要驱动力[25]。低磷条件下，植物光合产物优先向根系分配，部分作用于根系生长及其生理活动，促进根冠比增加[20, 26−27]，改变根系特征性状，表现为根系比根长与侧根数量的增加[19, 28]、根系生长角度的调整[11, 19]及根毛长度与密度的改变[11, 29]，从而提高根系与土壤界面的接触面积。拟南芥Arabidopsis thaliana在低磷水平下通过抑制主根生长，增加根系分支数量，促进侧根伸长生长，形成在土壤浅层分布、高度分支的根系结构[19]。在4种不同根系表型的菜豆Phaseolus vulgaris中根毛与根系生长角度协同影响植物的磷素吸收，低磷胁迫下根系表现为长且密的根毛形态与浅根型结构，可显著促进植株生物量的积累与磷素的吸收[29]。WEN等[28]对16种不同作物分析发现：根系直径与物种的磷养分获取策略关系密切，低磷环境中根系直径较细的物种通过促进根系分支、增加根系比根长和一级根系长度获取磷素，而粗根物种主要依靠丛枝菌根真菌的高定殖率来弥补低磷环境下根系形态表现的缺陷。因此，不同物种、基因型以及根系功能性状类型对磷胁迫的响应表现出不同的可塑性。
植物光合产物的另一流向则是以根系分泌物的形式释放到根际环境中，包括高分子量化合物酸性磷酸酶(APase)和低分子量化合物酚类、羧酸盐以及糖类等多种物质[12, 30−35]。WANG等[30]对拟南芥的研究表明：磷饥饿诱导根系分泌的APases可以释放到根际环境或滞留在根表面，通过水解有机磷，提高有效磷浓度。JUSZCZUK等[31]研究了长期磷酸盐饥饿对豆科Leguminosae植物根系酚类物质分泌量的影响，结果表明：缺磷植株根系酚类物质的分泌量是对照植株根系的5倍。HU等[32]也发现：儿茶酚、原儿茶酸、咖啡酸等酚类物质能够影响土壤磷有效性。与有机磷的矿化不同，根系释放的酚类物质主要通过与土壤中含磷矿物(如闭蓄态磷，O-P)结合，促进磷的解吸[35]。根系低分子量羧酸盐的分泌是植物磷吸收的重要策略，羧酸盐通过络合金属阳离子，并与磷竞争吸附位点的方式，从磷酸铁盐(Fe-P)、磷酸铝盐(Al-P)、闭蓄态磷素(O-P)等难溶性磷酸盐中释放有效磷[35]。ALMEIDA等[34]对3种禾本科Gramineae植物进行研究发现：磷饥饿均会诱导根系柠檬酸盐、异柠檬酸盐和苹果酸盐分泌的增加。TOUHAMI等[12]在禾本科和豆科植物的分泌物中则鉴定到更多种类，包括柠檬酸盐、苹果酸盐、丙二酸盐、乙酸盐、丙酮酸盐、乳酸盐、琥珀酸盐、富马酸盐和莽草酸盐。伴随着羧酸阴离子分泌的同时，根系也会释放氢离子(H+)对根际进行酸化[3]，与羧酸阴离子协同作用于土壤难溶性磷酸盐[35]，最终促进植物对磷素的吸收利用。此外，低磷导致植物体内APase、RNA酶(RNase)、磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(PEPC)、β-葡萄糖苷酶、ADPG焦磷酸化酶(AGPase)等内源酶促反应加剧[36−39]，改变植物磷养分和碳同化物质的“库—源—流”格局[20, 22, 39−40]，调控胁迫条件下根系系统发育[41]。根系主动或被动释放物质进入根际改变了根际土壤的物理、化学和生物学性质，使根际成为植物-微生物、微生物-微生物互作最活跃的热点区域[42]，但根系分泌物的种类、分泌量与物种、基因型及植物的营养状况密切相关[34]。
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菌根是自然界最重要的生物互作体系之一，丛枝菌根真菌占整个菌根群体的72%以上[43]。目前已经报道发现的丛枝菌根真菌接近300种[44]，其中球囊霉科Glomeraceae为优势丛枝菌根真菌[45]。丛枝菌根真菌通过增加根圈范围[46]、表达高亲和力磷转运蛋白[47]、提高土壤磷酸酶活性[48]、分泌有机酸和糖类物质[49−51]等多种方式直接或间接作用于土壤特征及微生物类群，与植物养分吸收利用关系密切。
从资源经济角度看，宿主植物为共生关系的主导者，向丛枝菌根真菌提供满足生存、生长的碳水化合物，作为交换，丛枝菌根真菌向寄主植物提供矿质养分(如磷)[14]，其资源交换强度随各自资源分配状态而调整[52]，从而实现共生关系的双向控制。同时，丛枝菌根真菌、宿主植物的遗传背景以及土壤磷有效性影响植物-丛枝菌根真菌相互作用的成本与收益[53−56]。
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菌根植物可以通过2种途径从土壤中获取磷素，即通过根表皮细胞和根毛进行吸收的直接途径以及通过丛枝菌根真菌菌丝进行吸收的菌丝途径，同时养分吸收的内部分工更加“社会化”[55−58]。由于植物体内外磷酸盐浓度差巨大，直接途径的养分吸收速度慢、碳资源投入大[55−59]，而丛枝菌根真菌菌丝体存在高亲和力磷酸盐转运系统，并具有诱导植物体内产生高亲和力磷转运蛋白的能力[47, 55−56]，是磷胁迫条件下植物磷素供应的主要途径[56, 60−61]。因此，菌丝途径的低碳成本以及吸收、转运的高效率使其成为植物获取和利用磷素的优势途径。
菌丝途径中，丛枝菌根真菌通过纤细的菌丝和广泛的分支网络改善宿主植物磷养分状态。外生菌丝在土壤中广泛生长，可延伸到离根表11.7 cm处，进入比根毛更小的土壤孔隙，增加吸收面积[46]。在扩大吸收范围的同时，丛枝菌根真菌菌丝体向菌丝际环境分泌多种有机物。TOLJANDER等[49]通过核磁共振光谱法分析了菌丝分泌液的组成物质，发现菌丝分泌物主要为甲酸、乙酸、葡萄糖和淀粉类似物；而LUTHFIANA等[62]在2种磷水平下收集了明根孢囊霉Rhizophagus clarus和异形根孢囊霉Rhizophagus irregularis的菌丝分泌液，发现除碳水化合物和大量有机酸外，还包括氨基酸、核酸、脂肪酸、植物激素等物质。外生菌丝的H+分泌在体外培养条件下被证实[63]，当H+分泌时，菌丝际土壤发生酸化，菌丝际环境pH降低。此外，接种丛枝菌根真菌能够显著提高土壤磷酸酶活性[48, 64−65]，与有机酸和其他菌丝分泌物共同作用影响菌根际、菌丝际过程，促进土壤有机磷矿化和难溶性磷酸盐(如Fe-P、Al-P、O-P)溶解，并表现出其他促进植物生长的作用[48−49, 65]。
菌根植物磷养分吸收的直接途径和菌丝途径相互作用[66]，形成了菌根植物的综合磷吸收系统[55]。目前，采用磷的放射性同位素示踪方法[56, 60]解释植物在菌丝途径和直接途径间的平衡选择。磷养分供应充足条件下，丛枝菌根真菌的定殖和生长发育程度较低，直接途径在菌根植物的磷素获取途径中占据优势；磷养分匮乏条件下，丛枝菌根真菌的定殖和生长发育被促进，菌根植物偏好于通过菌丝途径从土壤中获取磷素，但菌丝途径的磷素贡献受到丛枝菌根真菌发育程度、土壤有效磷条件以及物种差异性等因素的影响[55−57]。SAWERS等[15]发现：根外菌丝长度与植物磷摄取量相关，并影响菌丝途径的磷素贡献；ZHANG等[55]的研究发现：土壤无机磷供给水平显著影响菌丝途径对植物磷素吸收的贡献率，而地上部磷需求可能决定了植物对2种吸收途径的权衡选择。此外，也有研究表明：植物种类、基因型和丛枝菌根真菌种类的差异也会影响菌丝途径的磷素贡献率[56−57, 67]，导致不同丛枝菌根真菌-植物组合在植物磷吸收、生长方面的响应具有功能上的差异。
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菌丝途径的磷养分吸收是以公平公正、互惠互利为原则的“贸易交换”过程[25, 68]。丛枝菌根真菌在宿主皮层细胞形成丛枝结构(丛枝周膜-真菌细胞壁-真菌细胞膜)的养分交换场所[57]，外生菌丝则以H+-ATP酶为驱动力在土壤界面吸收磷酸盐，经体内转化为多聚磷酸盐后，通过细胞质流动运输至共生界面并释放[24, 57, 69]。作为交换，宿主植物以糖、脂肪酸等形式向真菌提供植株4%~20%的净光合产量[54, 70]。
高共生质量的丛枝菌根真菌-植物共生关系会发生频繁的养分交换行为。丛枝菌根真菌与宿主植物的资源交换由宿主主导，植物通过选择性分配碳资源，主动选择合作伙伴，并以减少根系碳分配的方式对表现不佳的丛枝菌根真菌进行制裁[71−72]，而丛枝菌根真菌也会选择向提供更多碳水化合物的根系增加养分转移，进而实现稳定的合作关系[52]。
植物-丛枝菌根真菌共生关系的形成是共生体间养分交流的基础，在菌根植物系统性磷响应中，植物信号的释放影响植物-丛枝菌根真菌的合作关系，调控丛枝菌根真菌的发育。研究表明：独脚金内酯在磷缺乏下受到显著诱导，调控地上部生长发育过程的同时，作为根际信号，刺激丛枝菌根真菌的菌丝分支[73−75]。SHI等[76]发现：植物-丛枝菌根真菌共生关系的形成需要植物磷饥饿响应转录因子(PHRs)的参与，PHRs通过P1BS元件介导丛枝菌根真菌共生相关基因的表达，进而影响植物-丛枝菌根真菌的共生质量。此外，miR399在菌根植物叶片的表达增加，也被提出作为植物调节丛枝菌根真菌共生的信号分子，但高磷水平下过表达miR399无法恢复丛枝菌根真菌定殖[77]，可能还涉及其他机制[57]。
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溶磷细菌作为土壤微生物的重要群体，约占土壤细菌总体的1%~50%[17]，多属于芽孢杆菌属Bacillus、假单胞菌属Pseudomonas和欧文氏菌属Erwinia，在土壤磷素的生物循环中发挥重要作用[13]。多数研究表明：溶磷细菌对磷酸铁盐(Fe-P)、磷酸铝盐(Al-P)或磷酸钙盐(Ca-P)和磷酸铅盐(Pb-P)等难溶性磷酸盐[78−81]具有良好的活化作用。由于其分布状态与群落结构存在显著的区域特异性、时空变异性和根际效应性[18, 82−85]，不同类群溶磷细菌的溶磷效能、种群分布及其在土壤磷素活化过程中的微生物互作机制可能因环境、宿主变化产生显著差异[85−89]。
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酸解是难溶性磷酸盐(包括Fe-P、Al-P、Ca-P、Pb-P、O-P等)在土壤中溶解的主要方式。类似于植物和丛枝菌根真菌，细菌也能够分泌释放低分子量有机酸或伴随呼吸、铵根离子(NH4 +)同化释放H+，影响土壤pH[90−93]，而分泌物的种类、分泌量可能受到菌株类型、基因型的影响。SONG等[94]发现：洋葱伯克霍尔德菌株Burkholderia cepacia DA23释放的有机酸主要为葡萄糖酸；而吕俊等[95]发现：在马尾松Pinus massoniana根际土中分离得到的洋葱伯克霍尔德菌株则大量分泌柠檬酸、丙二酸等有机酸，表明细菌外分泌性有机酸种类存在差异，但有机酸的解离和H+的释放最终均会改变土壤磷素的有效性。
土壤有机磷的矿化与溶磷细菌外分泌性植酸酶、磷酸酶活性密切相关[96−99]，大约30%~40%的可培养土壤微生物产生植酸酶并利用植酸(如酵母菌将植酸作为唯一的利用磷源)[97−98]。不可培养的微生物中虽然也存在大量植酸酶，但受限于技术手段，目前研究较少[24]。溶磷细菌普遍具有分泌磷酸酶矿化土壤有机磷的能力。HNAMTE等[99]对休耕和耕种2种土壤分离鉴定得到的44株溶磷细菌，庄馥璐等[89]在苹果Malus pumila根际土壤中分离纯化得到的10株溶磷细菌，均能产生磷酸酶，但不同菌株生产磷酸酶能力呈现差异。此外，LIU等 [100]在水稻Oryza sativa根际土壤中分离得到的3种巨大芽孢杆菌Bacillus megaterium均能合成铁载体，螯合Fe3+，表现出解磷能力。因此，溶磷细菌在土壤磷素资源的活化过程中具有相当贡献，而不同菌株种类和基因型差异可能导致溶磷细菌的解磷机制存在差异。
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溶磷细菌作为土壤与植物根系间磷养分转化和转运的调节因子，受土壤环境因素影响的同时，与植物生长和生理代谢之间具有显著交互作用。包括植物根系在内的植物组织器官为土壤微生物提供能量，刺激其生长和代谢活动[101]，释放碳水化合物、有机酸以及酶等化合物，为土壤微生物群体提供碳源[102]。相反，溶磷细菌通过合成植物激素[99−100, 103]，刺激根系生长，增加根系与磷素的接触面积以及细菌与植物根际的接触几率[103−105]。KUDOYAROVA等[103]研究表明：溶磷菌株Paenibacillus illinoisensis IB 1087 和 Pseudomonas extremaustralis IB-Ki-13-1A可合成生长素(IAA)，刺激根系生长；LIU等[100]发现：溶磷细菌Bacillus megaterium DD-2、Bacillus aryabhattai DD-3和Bacillus subtilis DD-4 均能产生IAA与赤霉素(GA)，对植物的根系生长产生积极作用。溶磷细菌合成植物激素刺激根系生长的同时也会刺激根系分泌物的产生，从而为细菌的生长、生存提供更多碳源[104]。
接种溶磷细菌可显著改善植株光合作用，增加碳固定。PANHWAR等[106]发现：水稻接种Bacillus sp.可显著促进水稻光合作用；谯天敏等[107]在核桃Juglans sigllata上接种温哥华假单胞菌Pseudomonas vancouverensis PAN4，发现植株净光合速率和叶绿素含量均会增加，增幅随接种浓度增高而增大。此外，溶磷细菌能够抑制植株病原菌生长，降低病害发生。MENDES等[108]在甘蔗Saccharum officinarum中分离得到的洋葱伯克霍尔德菌株可以产生抗真菌的代谢物。ETMINANI等[109]发现：防御假单胞菌Pseudomonas protegens Pb78对植物病原菌Pseudomonas syringae pv. syringae Pss20 和 Pseudomonas tolaasii Pt18具有强烈的抑制作用。然而，植物与根际微生物的互作过程可能影响根部扩散屏障的形成，作用于根内生细菌群落和根际微生物群落组成[110]，从而影响植物中矿质养分的平衡[111]以及胁迫的耐受性[83]。
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虽然溶磷细菌和丛枝菌根真菌协调植物养分获取的过程存在一定差异，但溶磷细菌和丛枝菌根真菌在调控植物对土壤磷素的吸收和利用过程中并不孤立[17]，存在积极的相互作用。丛枝菌根真菌缺少有机磷矿化相关基因，依赖溶磷细菌从有机复合物中释放磷素[112−113]，而溶磷细菌的种类及丰度影响土壤有机磷库的矿化进程，可能决定了丛枝菌根真菌对土壤有机磷库的磷素获取能力[24, 113−114]。与根际微生物群落不同，丛枝菌根真菌可能具有高效溶磷菌株筛选的潜力，菌丝际菌群更具独特性、功能性[51]。NUCCIO等[115]通过根室和菌丝室分隔的双室培养系统发现：厚壁菌门Firmicutes类群对何氏球囊霉Glomus hoi有积极响应，而放线菌门Actinobacteria和丛毛单胞菌科Comamonadaceae类群对何氏球囊霉呈消极反应；ANDRADE等[116]对球囊霉属Glomus丛枝菌根真菌的菌丝际菌群鉴定发现：菌丝际菌群以芽孢杆菌属和节杆菌属Arthrobacter为主，根际以假单胞菌属为主，且不同丛枝菌根真菌处理菌丝际群落的多样性和丰度也存在差异；而WANG等[117]发现：在异形根孢囊霉Rhizophagus irregularis菌丝定殖的产碱假单胞菌Pseudomonas alcaligenes能够表现出溶磷功能，可能反映了丛枝菌根真菌菌丝对土壤微生物类群招募的选择性和对资源获取的需求性。
丛枝菌根真菌为细菌的移动提供物理结构和生存资源。丛枝菌根真菌外生菌丝在土壤中形成广泛的菌丝网络，溶磷细菌可以沿着菌丝表面水膜游动[118]到达根系表面和不同土壤空间，进而改变根际细菌群落[119]。然而由于土壤空间资源有效性时空斑块的存在，细菌群落的建立往往受到资源限制。丛枝菌根真菌通过外生菌丝体分泌植物光合产物，吸引和富集有益微生物[117]。ZHANG等[120]发现：丛枝菌根真菌可以分泌果糖吸引溶磷细菌富集，刺激细菌生长。JIANG等[118]也发现：菌丝分泌物刺激溶磷细菌数目的增加，但也有研究[121]认为：低磷条件下，溶磷细菌活性不受丛枝菌根真菌分泌物的刺激，同时存在磷养分竞争关系。
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丛枝菌根真菌与溶磷细菌间的协同作用介导植物的生长表现[122−123]。在南方红豆杉Taxus chinensis var. mairei根系同时接种草木樨中华根瘤菌Sinorhizobium meliloti CHW10B与缩球囊霉Glomus constrictum可以改变根际微生物组的群落结构及丰度，促进南方红豆杉的生长[124]；在玉米Zea mays根系接种链霉菌Streptomyces sp. W94和异形根孢囊霉时，异形根孢囊霉根外菌丝体的发育被促进，从而促进植株的根系生长和磷的吸收[125]；同时，也有研究表明：在红三叶草Trifolium pratense 根系同时接种摩西斗管囊霉Funneliformis mosseae和假单胞菌Pseudomonas sp.时，两者的协同作用不仅对红三叶草的生长和养分吸收无积极影响，而且不利于丛枝菌根真菌侵染植物根系[126]。因此，丛枝菌根真菌与溶磷细菌间的协同作用对植物生长表现的影响具有高度的物种特异性，其中菌根的形成及其作用的发挥可能是影响植物生长表现的主要因素之一。
菌根辅助菌即对丛枝菌根真菌孢子萌发或菌丝生长发挥积极作用的菌丝际细菌[51, 127]，主要包括假单胞菌属、芽孢杆菌属、类芽孢杆菌属 Paenibacillus、红球菌属Rhodococcus和链霉菌属Streptomyces[123, 125, 127−130]，能够通过促进丛枝菌根真菌的定殖与发育影响植物性能表现，帮助丛枝菌根真菌与植物建立共生关系并将根际转变为菌根际。丛枝菌根真菌定殖过程中菌根辅助菌产生的IAA及其诱导的基因表达有助于菌根定殖期间的表型变化，进而促进定殖[131]，而丛枝菌根真菌的成功定殖也会诱导植物激素水平[132]和根系分泌物化学成分[128]的改变，从而引起根系形态、结构的改变，同时在分泌物的数量和质量上影响根际微生物种群，使植物可以通过调节不同过程，灵活地做出响应。
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植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌协同互作进行物质交流以适应养分胁迫环境的同时，也产生一系列信号交流，调控植物和微生物相关基因的表达[74, 133]，进而可能推动微生物群落与植物的协同进化。植物、丛枝菌根真菌和溶磷细菌之间以丛枝菌根真菌为连接媒介，通过丛枝界面和菌丝际界面进行微调通信，菌丝际溶磷细菌影响植物-丛枝菌根真菌共生界面丛枝结构上碳-磷交换相关基因(MtPT4、MtHA1、STR)的表达水平[134]，菌丝际界面溶磷细菌分泌磷酸酶和葡萄糖酸，矿化有机磷，溶解难溶性无机磷[121, 135]，增加丛枝菌根真菌对有效磷的吸收和运输，进一步增强丛枝菌根真菌流向植物的磷通量以及植物向丛枝菌根真菌提供的碳通量。丛枝菌根真菌获得的碳，一部分用于丛枝菌根真菌自身生长发育，另一部分被丛枝菌根真菌外生菌丝转移到菌丝际环境招募溶磷细菌[117]，同时形成特定的菌丝际菌群[113]。WANG等[136]在不同气候区实地采样，并利用受控盆栽实验证明了菌丝际微生物组虽然受到环境因素的显著影响，但存在以α变形菌纲Alphaproteobacteria、放线菌门Actinobacteria和γ变形菌纲Gammaproteobacteria为主的核心成员，且相对丰度与磷酸酶活性显著相关。因此，菌丝分泌物因其独特性可能极大地塑造了特定菌丝际细菌的定殖和功能，可能是驱动溶磷细菌与丛枝菌根真菌之间选择的有效信号。同时，丛枝菌根真菌通过提供不稳定碳源增加细菌的数量和活性，其中果糖可能是丛枝菌根真菌-溶磷细菌界面的一种信号分子[121, 135]。溶磷细菌可以通过响应丛枝菌根真菌分泌的果糖调节蛋白质分泌系统，刺激磷酸酶基因的表达以及磷酸酶释放到生长介质中的速率[136]。也有研究表明[137]：溶磷细菌在响应丛枝菌根真菌分泌物的同时也会刺激菌丝表面磷转运蛋白基因的表达，进而促进磷的转运。
细菌利用自身的信号转导系统响应菌丝分泌物信号。双元信号系统(TCS)是细菌普遍存在且非常保守的感知和响应外界刺激的调节组分，也是重要的代谢调节系统[138]。DUAN等[139]分析了水拉恩氏菌Rahnella aquatilis TCS中参与碳传感和营养传感的16个基因以及参与调控无机、有机磷活化的8个基因的表达水平，发现TCS在识别菌丝分泌物和菌丝际营养信号中起关键作用，有效地调控菌丝际磷素活性。此外，ZHANG等[140]发现：丛枝菌根真菌可能通过刺激参与细菌三羧酸(TCA)循环中柠檬酸合成酶基因(glt A)的表达，影响溶磷细菌三磷酸腺苷的生成水平，进而影响溶磷细菌的代谢。然而，由于基因的遗传冗余、共生体系培养方式及原位分析技术手段的限制，植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌共生体系间的信号交流在很大程度上仍然未知。
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高效的磷养分循环是土壤、植物、微生物多界面互作的系统过程，磷养分胁迫下丛枝菌根真菌与溶磷细菌增强植物磷素获取能力的作用对植物生长和生产至关重要。根系作为植物吸收养分的主要器官，将地上和地下连为一体，控制着植物-土壤-微生物系统间的碳物质流动以在胁迫环境中招募丛枝菌根真菌、溶磷细菌定殖，并在土壤中形成以丛枝菌根真菌为纽带的“植物-根系-根际-丛枝菌根真菌-菌丝际-溶磷细菌”高度动态的根际生命共同体。菌丝际界面内丛枝菌根真菌与溶磷细菌的相互作用，提高了溶磷细菌矿化土壤有机磷和溶解难溶性无机磷的能力，促进了丛枝菌根真菌对土壤有效磷的吸收与转运，进而调控了植物对磷养分的获取、利用过程。现有研究探讨了受控条件下丛枝菌根真菌、溶磷细菌接种对植物生长发育表现的改善，多数研究局限于植物-丛枝菌根真菌、丛枝菌根真菌-溶磷细菌等单一性组合的作用结果，通常忽略了依赖于物种差异性、区域特异性以及时空变异性对植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌相互作用的功能产生的影响。
未来可以在以下几个方面进行深度研究：①丛枝菌根真菌在植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系中发挥关键作用，菌根属性是预测和理解生态系统磷养分循环的关键因素[141]。为深入了解菌根属性在植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系中的作用，破译互作体系作用机制，未来研究应在三者共生体系的基础上关注菌根形态、生理或物候特征与其功能属性的联系。②植物碳投入与收益间的平衡策略对深入理解植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌物质交换机制及其调控途径尤为重要，关注碳驱动下植物-根系-根际-丛枝菌根真菌-菌丝际-溶磷细菌体系的能量流动，分析、鉴定互作体系下植物、丛枝菌根真菌、溶磷细菌代谢物的组成及其潜在功能，对于丰富植物-根系-根际-土壤-微生物多界面互作增效，提高养分效率的相关理论基础具有重要意义。③在自然生态系统中大量的生物或非生物胁迫作用于植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系，进而影响其功能属性，使得田间条件下植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作增效作用机制持续成为一个重大的挑战。未来可深化土壤环境因素、土壤微生物竞争关系、生物菌剂施用对土壤微生物群落构建及其功能组装的影响研究，深入探讨人工合成菌群互作机制等途径，系统剖析可持续农林业生产的根际工程。
Mechanisms of plant P acquisition coordinated by arbuscular mycorrhizal fungi and phosphate-solubilizing bacteria
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摘要: 磷素是生物生长发育的重要元素，溶磷细菌和丛枝菌根真菌直接参与土壤磷素活化和植物获取磷素的过程，对生态系统磷养分周转与植物产量的形成具有重要意义。从植物获取和利用磷的策略、植物磷素吸收的丛枝菌根真菌协调途径、植物磷素吸收的溶磷细菌协调途径、植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌的协同作用4个方面，总结分析了植物-微生物协作促进磷养分高效吸收利用的作用机制。分析发现：植物的磷素获取过程需要高效的根系适应能力，通过调控根系形态性状、改变根系分泌物成分与分泌量，促进土壤磷素活化；同时，丛枝菌根真菌可通过与植物间的互利共生物质交换，推动根际与菌丝际的土壤生物活性与化学性质变化，促进植物获取磷素；此外，溶磷细菌与植物、丛枝菌根真菌在土壤界面形成积极互作关系，分泌多种有机酸、降低土壤pH值、提高磷活化相关酶活性改善土壤可利用磷水平。在此基础上，对植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作促进植物磷素吸收的研究前景进行了展望。未来应重点关注：菌根属性在互作体系中的作用；分析鉴定互作体系成员的代谢物组成及其潜在功能；探讨生物或非生物因素对土壤微生物群落构建及其功能组装的影响。参141Abstract: Phosphorus is an important element for biological growth and development. Phosphate-solubilizing bacteria and arbuscular mycorrhizal fungi are directly involved in the process of soil phosphorus activation and plant phosphorus acquisition, which is of great significance for the turnover of phosphorus nutrients in ecosystems and the formation of plant yield. In this paper, the mechanism of plant-microorganism collaboration in promoting the efficient absorption and utilization of phosphorus nutrients was summarized and analyzed from four aspects: the strategy of plant phosphorus acquisition and utilization, the coordination pathway of arbuscular mycorrhizal fungi for plant phosphorus absorption, the coordination pathway of phosphate-solubilizing bacteria for plant phosphorus absorption, and the synergy of plant-arbuscular mycorrhizal fungi-phosphate-solubilizing bacteria. It was found in the analysis that the phosphorus acquisition process of plants required efficient root adaptability, which promoted soil phosphorus activation by regulating root morphological traits and changing the composition and secretion of root exudates. Arbuscular mycorrhizal fungi could promote the changes of soil biological activity and chemical properties in rhizosphere and hyphosphere by exchanging mutually beneficial symbiotic substances with plants, and promote plants to obtain phosphorus. Phosphate-solubilizing bacteria had a positive interaction with plants and arbuscular mycorrhizal fungi at the soil interface, secreting a variety of organic acids, reducing soil pH, and increasing the activities of phosphorus activation-related enzymes to improve soil available phosphorus levels. On this basis, research prospect of plant-arbuscular mycorrhizal fungi-phosphate-solubilizing bacteria interaction to promote plant phosphorus uptake was prospected. Future research should focus on the following aspects: the role of mycorrhizal traits in the interaction system, analysis and identification of metabolite composition and potential functions of the member of the interaction system, and to explore the effects of biotic or abiotic factors on the construction and functional assembly of soil microbial community. [Ch, 141 ref.]
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植物病害是导致现代农林业减产的主要原因，及时准确的植物病害识别技术是实施有效防治的关键。在实际生产中，植物病害识别主要依靠人工肉眼观察及经验判断，需要人们在实地进行持续监测[1-2]。这种人工评估方法耗时费力且具有一定的主观性，阻碍了现代农林业的快速发展，因此，快速准确的植物病害自动识别成为了精准农业、高通量植物表型和智能温室等领域的研究热点[3-4]。基于图像处理的植物病害识别方法得到了广泛的研究和应用。早期的识别过程需要从图片中分割病斑，人工提取病斑特征，再利用机器学习算法对特征进行分类。HIARY等[5]提取病斑的纹理特征，采用k-means聚类算法和人工神经网络(artificial neural network，ANN)对5种植物病害进行识别，准确率达94%。TIAN等[6]提出用基于支持向量机(support vector machine，SVM)的多分类器识别小麦Triticum aestivum叶部病害。秦丰等[7]对4种苜蓿Medicago叶部病害进行识别研究，分析比较了多种分割方法、特征选择和分类方法。虽然以上方法在特定场景取得了较好效果，但仍无法实现病害的现场实时诊断。这些方法极大程度上基于阈值的病斑分割算法，对亮度、物体形态和遮挡程度都非常敏感[8−9]，都只适合背景单一且对比度高的扫描式图像。此外，特征提取和选择复杂耗时，仅局限于有限几种病害，难以处理复杂背景的大数据。近年来，深度学习在计算机视觉领域取得重大突破。深度卷积网络神经网络(convolutional neural network，CNN)可在大数据中自动端到端提取特征，避免了人工图像分割和特征工程[10]。MOHANTY等[11]针对PlantVillage数据集[11] 54 306张植物病害图像，使用AlexNet[12]和GoogLeNet[13]识别38种植物病害。孙俊等[14]在同样的数据集上，将AlexNet进行改进，提出一种批归一化与全局池化相结合的识别模型。龙满生等[15]采用参数精调的迁移学习方式训练AlexNet，用于油茶Camellia oleifera病害图像识别。张建华等[16]基于改进的VGG16模型，通过迁移学习实现自然条件下棉花Anemone vitifolia病害图像分类。DECHANT等[17]提出了集成多个CNN的方法，实现玉米Zea mays大斑病图像的高精度识别。PICON等[18]利用深度残差网络ResNet对3种早期小麦病害进行识别，改善了复杂背景下的病害识别率。通常深度学习模型部署在云平台，需要将拍摄图像上传至云平台进行识别。但这种方法严重依赖高速的4G/5G无线网络和强大的云平台，不仅无法覆盖广大偏远农田林地，长时间大范围的上传与识别还导致能耗、流量及云服务成本大幅上涨，限制了物联网的建设规模。然而，目前的监控设备借助低成本低功耗加速芯片，即可支持边缘计算，仅在发现病害时通过低功耗广覆盖的NB-IoT网络[19]上报，可显著降低网络及云服务成本，促进大规模的农林业物联网普及。但现有的CNN模型计算量和参数量过大，不适用于边缘部署。轻量级模型MobileNet[20]在速度和精度两者间达到了一个较好的均衡，但其目标平台是手机等高端嵌入式平台，参数量及运算量仍超过PaddlePi等廉价边缘设备的承受能力。近年来，学术界也提出了多种模型压缩方法。模型通道剪枝[21]剪裁掉模型一部分冗余或低权重的卷积核，减少模型的参数量。量化[22]将模型由32 bit浮点数转化为定点整数，减少模型参数占用的空间。然而上述压缩方法仅应用于ResNet等重量级模型，尚未对MobileNet等轻量级模型压缩进行优化，而且这些压缩方法彼此相互独立，未能联合使用实现模型的深度压缩。为解决上述问题，本研究提出了面向边缘计算的植物病害识别模型构建方法，主要贡献为：①首次针对轻量级模型MobileNet实现深度压缩。②通过联合通道剪枝、量化等多种模型压缩方法，得到了深度压缩的轻量级边缘端模型，可在廉价边缘节点运行。③将模拟学习方法[23]与量化相结合，实现模型压缩的同时，提升识别效果，最后得到的边缘端模型可达到与原模型相近的识别准确率。
1. 材料与方法
1.1 材料
本研究使用PlantVillage植物病害数据集。PlantVillage既包含单一背景下的植物叶片扫描式图像，也收录自然背景下的植物叶片图像，包括叶片重叠、阴影和土壤干扰等情形。截至目前已收集了87 280张图像，包括25种植物和29种病害组成的58类植物-病害组合(图1)。
图 1 PlantVillage数据集植物病害示例图Figure 1 Example of plant disease images from the PlantVillage dataset数据集按图1所示的编号将各种叶片归类并制作标签。随机抽取数据集中60%图像作为训练集，剩余的40%作为测试集。单一背景图像与自然背景图像使用相同的分割比例。由于PlantVillage数据集包含从不同角度对同一叶片拍摄的多张图像，因此相同叶片的图像仅存在于训练集或测试集中。
1.2 方法
选择轻量级卷积神经网络MobileNet[20]作为本研究的基准模型。MobileNet模型将传统的卷积分解为一个深度卷积(depthwise convolution，DC)和一个卷积核为1×1的逐点卷积(pointwise convolution，PC)，计算速度比传统卷积快8~9倍，主要面向智能手机等高端嵌入式系统。为深度压缩MobileNet，本研究提出了如图2所示的面向边缘计算的植物病害识别模型二阶段构建方法。
图 2 面向边缘计算的植物病害识别模型构建方法：通道剪枝和量化模拟学习Figure 2 Plant disease recognition model for edge computing building pipeline: channel pruning and quantized mimic learning第1阶段使用通道剪枝压缩迁移学习训练的MobileNet模型。与从头训练方法相比，迁移学习可以有效提升模型的识别准确率。迁移学习是用ImageNet数据集上预训练好的参数初始化模型，然后在PlantVillage数据集上通过标准多分类损失函数优化模型参数。最后使用基于L1范数的通道剪枝[21]精简低权值的卷积核，同时将该卷积核所有的输入输出连接从网络中删除，降低了模型计算量和存储空间。
第2阶段对剪枝后的模型通过量化方法进一步压缩，得到轻量级的边缘端模型。量化是将模型的权值和激活值由32 bit降低至8 bit，分为训练时量化和训练后量化。虽然训练时量化方法更适用于轻量级模型，但直接使用该方法压缩剪枝后的MobileNet模型仍会导致识别精度显著下降，因此第2阶段将模拟学习与训练时量化相结合，利用迁移学习的MobileNet监督剪枝后模型的量化训练过程，实现量化模拟学习，在模型压缩的同时提升识别准确率。
1.2.1 通道剪枝
模型通道剪枝采用均匀剪枝方法对MobileNet模型的分离卷积层进行通道剪枝，即每层都减掉同样比例的卷积核。依据需要减少模型的浮点运算数量(floating point operations, FLOPs)来确定每层的剪枝比例。计算各层中每个卷积核权值的绝对值和(即L1范数)，L1范数越大，代表该卷积核对模型的贡献越大，反之越小。每层按L1范数由高到低的顺序排序卷积核，优先剪枝L1范数低的卷积核。为实现模型的深度压缩，需进行较高比例的通道剪枝，分别对模型减掉70%、80%和90%的FLOPs。
1.2.2 量化模拟学习
通常训练时，量化的损失函数是标准的多分类损失函数。量化模拟学习是用模拟学习损失函数作为训练时量化的损失函数。模拟学习方法使剪枝量化后模型的输出特征尽量接近迁移学习训练的MobileNet输出特征。利用2个输出特征之间的L2范数作为模拟损失函数，即：
$$ {L_{L_2}}\left( {{W_{\rm{s}}},{W_{\rm{t}}}} \right) =|| F\left( {x;{W_{\rm{t}}}} \right) - F\left( {x;{W_{\rm{s}}}} \right)||_2^2{\text{。}} $$ (1) 式(1)中：Wt和Ws分别是迁移学习训练的MobileNet和剪枝量化后模型的权值矩阵，F (x; Wt)和F(x; Ws)分别表示这2个模型的输出特征值。
剪枝量化后模型的输出特征再经Softmax归一化得到预测类别概率，与分类标签比较后得到交叉熵，作为标准多分类损失函数Lclass(Ws)。模拟学习的完整损失函数就是分类损失函数与模拟损失函数的权重和：
$$ L\left( W \right) = {L_{\rm{class}}}\left( {{W_{\rm{s}}}} \right) + \alpha {L_{{L}_{{\rm}2}}}\left( {{W_{\rm{s}}},{W_{\rm{t}}}} \right){\text{。}} $$ (2) 式(2)中：α为平衡损失权重的超参数。相较于普通多分类问题的损失函数，模拟学习方法可提供额外的监督信息。
将训练时量化方法与模拟学习相结合，实现量化模拟学习具体的训练步骤为：①在训练的前向传播中，将模型的权值wf和激活值af进行量化得到定点值wq和aq，对于浮点数x具体的量化过程为：
$$ {x_{{\rm{int}}}} = {\rm{round}}\left( {\frac{x}{\varDelta }} \right);\; {x_{\rm{Q}}} = {\rm{clamp}}\left[ { - \left( {\frac{N}{2} - 1} \right),\frac{N}{2} - 1,{x_{{\rm{int}}}}} \right]{\text{。}} $$ (3) xQ即为得到的量化值。其中：clamp函数对于输入的变量a，b，c输出为：
$$\begin{aligned} {\rm{clamp}}(a,b,c) & = a\;\;\;\;x {\text{≤}} a \\ & = x\;\;\;a {\text{＜}} x {\text{≤}} b \\ & = b\;\;\;x {\text{＞}} b\text{。} \end{aligned}$$ (4) 也就是将浮点数除以缩放因子Δ，再最近邻取整，最后把范围限制到1个区间内。N与量化后整数类型占用的比特数有关。本研究采用有符号8 bit整数类型，N=256。对于权值，每层权值的最大绝对值作为缩放因子。对于激活值，计算各训练批次激活的最大绝对值的滑动平均值作为缩放因子。②计算剪枝量化后模型对迁移学习训练的MobileNet进行模拟学习的损失函数，即计算公式(2)，得到损失值L(wq)。③后向传播过程，利用步骤②得到的损失函数值对量化之后的权值求梯度，公式为
$ \dfrac{{{\rm{\partial}} L\left( {{w_q}} \right)}}{{{\rm{\partial}} {w_q}}}$ 。④用步骤③计算梯度去更新量化前的浮点值，也就是将模型的权值反量化回有误差的浮点类型。公式为$ {w_{\rm{f}}} = {w_{\rm{f}}} - v\dfrac{{{\rm{\partial}} L\left( {{w_q}} \right)}}{{{\rm{\partial}} {w_q}}}$ ，其中：ν为学习率。因此，模型的后向传播过程仍然是浮点数计算。⑤重复步骤①至步骤④，直至完成训练。最后再对模型按照步骤①量化，得到最终的边缘端模型。2. 结果与分析
模型实现和训练采用的软件环境为Ubuntu1 6.04操作系统和PaddlePaddle深度学习框架，硬件环境为GPU工作站，使用NVIDIA Titan X显卡(12 GB显存)和AMD Ryzen 7 1700X处理器(32 GB内存)。采用模型的平均识别准确率(accuracy)作为衡量模型精度的标准。同时为了更好地评价模型的鲁棒性，将每类病害样本分别进行测试，计算每个类别的查准率(precision)、查全率(recall)以及查全率与查准率的加权平均分数，并在所有类别上求平均。
2.1 MobileNet迁移学习训练试验
训练CNN模型需要对输入图片进行预处理。首先，利用数据增广技术对原图像进行变换，将训练图像变换为256×256大小，然后再随机剪枝成224×224，再进行随机水平翻转和随机垂直翻转。该过程极大扩充了训练数据集的多样性，可提升CNN模型的准确率，降低网络过拟合的风险。之后，计算训练集的红(R)、绿(G)、蓝(B)3个颜色通道的均值和方差，所有图像都减去该均值，除以方差，得到归一化后的数据作为CNN的输入，可加速训练过程收敛。对于测试集中的每一张图片，需要变换至224×224大小，减去训练集各通道均值，除以其方差进行归一化后就可以输入CNN模型进行识别。
利用迁移学习训练MobileNet，使用ImageNet数据集预训练的参数初始化模型，采用批量训练的方法将训练集分为多个批次(batch)，使用随机梯度下降算法来实现模型优化，批次大小为32，遍历1次训练集中的所有图片作为1个周期(epoch)，共迭代50个周期，初始学习率为0.005，动量值为0.9，之后每迭代20个周期就将学习率减小为原来的0.1倍。训练好的模型参数量为3.3 M，识别准确率为96.23%，查准率、查全率和加权平均分数分别为96.62%、95.46%和95.75%。
2.2 边缘端植物病害识别模型训练试验
研究不同压缩率下本研究方法的有效性，使用不同的剪枝率，分别对模型减掉不同比例的FLOPs。结果表明：当剪枝率低于60%时，即使使用无模拟训练方法重新训练模型，得到的识别准确率与原MobileNet模型差别很小，说明原模型在该数据集上具有较高的冗余性，只有当剪枝率高于70%时，才能体现不同压缩方法表现的差距。因此，设置剪枝率为70%、80%和90%，对应的模型参数量大小为0.91、0.58和0.23 M，模型的参数量压缩了3.6、5.7、14.3倍，量化又将精度由32 bit降低至8 bit，压缩率为4倍，得到的边缘端模型的整体压缩率分别为14.4、22.8和57.2倍。为快速恢复剪枝后模型精度，首先利用模拟学习损失函数进行30个周期的32 bit浮点模型训练，使用随机梯度下降算法优化模型，批次大小为32，初始学习率为0.005。之后，每迭代15个周期就将学习率减小为原来的0.1倍。公式(2)的α值设置为1。之后再进行20个周期的量化模拟学习，学习率为0.005，公式(2)的α值为0.1，其余超参数值不变。训练结果如表1所示。
表 1 边缘端模型植物病害识别结果Table 1 Plant disease recognition results of models on the edge剪枝率/% 参数量/M 剪枝压缩率/倍 量化压缩率/倍 整体压缩率/倍 准确率/% 查准率/% 查全率/% 加权平均分数/% 70 0.91 3.6 4 14.4 95.99 96.18 94.41 94.92 80 0.58 5.7 4 22.8 95.55 95.51 93.52 93.99 90 0.23 14.3 4 57.2 94.58 94.87 92.41 93.15 表1表明：整体压缩率分别为14.4、22.8和57.2倍的边缘端模型，识别准确率分别为95.99%、95.55%和94.58%，与迁移学习训练的MobileNet模型相比仅下降了0.24%、0.68%和1.65%。同时查准率、查全率和加权平均分数值也表明边缘端模型具有较高的鲁棒性。
不同压缩率的边缘端模型在测试集的混淆矩阵如图3所示。图3列出了58个类中的每类被正确分类的比例(对角线上的值)和被误识别为其他类的比例(非对角线上的值)。每类的编号与图1一致。可以看出：边缘端模型对不同植物的不同病害均具有较强的识别能力，但不同病害识别结果之间存在着较大的差异。58类病害中，这3个边缘端模型的识别准确率均超过90%的有43类，均超过80%的有51类，均超过70%的有55类。其中有11号哈密瓜健康叶、24号葫芦霜霉病、25号葡萄健康叶、39号树莓健康叶、46号草莓健康叶这5类的识别准确率在3个模型均达到了100%。识别效果最差，在3个模型上识别准确率几乎均低于70%的病害是12号木薯褐斑病(3个模型识别率分别为48.15%、58.33%、48.15%)，35号马铃薯健康叶(3个模型识别率分别为48.33%、33.33%、48.33%)，21号黄瓜健康叶(3个模型识别率分别为67.92%、66.04%、77.36%)。这些病害大多都被误识别为外形相似的其他病害，例如12号木薯褐斑病被误识别为13号木薯绿螨病，35号马铃薯健康叶被误识别为病斑较小的36号马铃薯晚疫病，21号黄瓜健康叶被误识别为11号哈密瓜健康叶。
2.3 边缘端植物病害识别模型对比试验
为进一步测试边缘端模型性能，分别在剪枝率70%、80%和90%的条件下，利用无模拟学习方法，即标准的多分类损失函数分别训练通道剪枝后模型和通道剪枝并量化模型，训练的超参数与本研究的训练超参数一致，与本研究模型进行对比实验。从表2可见：在不同的剪枝率的情况下，本研究模型与其他模型压缩方法相比均具有更高的模型压缩率和识别准确率，而且压缩率越高，识别准确率相比其他方法提升越明显，能更好识别植物病害类别并部署于边缘设备。
表 2 不同压缩方法边缘端模型植物病害识别结果Table 2 Plant disease recognition results of models on the edge compressed by different methods剪枝率/% 参数量/M 边缘端模型 精度/bit 压缩率/倍 准确率/% 70 0.91 剪枝+无模拟学习 32 3.6 95.48 剪枝+量化+无模拟学习 8 14.4 95.45 本研究模型 8 14.4 95.99 80 0.58 剪枝+无模拟学习 32 5.7 94.95 剪枝+量化+无模拟学习 8 22.8 94.92 本研究模型 8 22.8 95.55 90 0.23 剪枝+无模拟学习 32 14.3 93.40 剪枝+量化+无模拟学习 8 57.2 93.53 本研究模型 8 57.2 94.58 3. 结论
本研究针对边缘环境下计算资源的限制，在迁移学习训练的MobileNet模型基础上，联合使用2种压缩算法降低模型参数量和运算量，并结合模拟学习恢复识别精度，得到深度压缩的边缘端模型。在PlantVillage的实验结果表明：利用本研究方法对MobileNet进行不同程度的深度压缩，均能够大大减少网络计算量并保留原始识别能力。其中减少70%~90% FLOPs的模型，参数量压缩了3.6~14.3倍，再经过量化模拟学习后整体压缩率为14.4~57.2倍，准确率达到了95.99%~94.58%，较迁移学习训练的MobileNet模型仅降低0.24%~1.65%，同时还具有较高的鲁棒性，对不同植物的不同病害均具有较强的识别能力。实验结果证明了该压缩方法的可行性和有效性。
随着PlantVillage数据集的不断扩展，深度学习模型能更多更准地识别植物病害。本研究提出的模型构建方法可平衡识别的速度和精度，满足植物病害识别边缘部署的需求。
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