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大气氮沉降增加是全球范围内气候变化研究的热点问题[1]。过去150 a，由化石燃料燃烧和氮肥使用等人为活动输入的活性氮增加了10倍以上，导致大气氮沉降急剧增加[2−3]。研究表明：1860年，全球人类每年所创造的活性氮(Nr)约15 Tg，到20世纪90年代初期增加到了156 Tg，中国已成为全球三大主要氮沉降地区之一[1]。近些年，氮沉降的未来趋势可能因全球各地区经济结构调整和氮减排相关法规和政策的不同而异[2−4]，高氮沉降区域可能会更加广泛，包括南美洲、非洲以及亚洲的大部分地区[5]。1984—2016年，全球无机氮沉降量增加了8%，从86.6 Tg·a−1增加到93.0 Tg·a−1，这一趋势包括可变区域模式的平衡[4]，如东亚和巴西南部地区无机氮沉降的增加，欧洲及北美地区无机氮沉降的下降，以及1990—2015年欧洲氮氧化物(NOx)和氨(NH3)总排放量分别下降了50%和30%[6]。1980—2018年中国总氮沉降量和干氮沉降量的时空动态变化表明：总氮沉降在2000年达到峰值，2001—2005年开始趋于稳定，到2016—2018年下降了45%[7−9]，至2019年NOx排放量降低了33%[10−11]，预计还会继续下降[12]。这些变化引起了研究者对氮沉降生态效应的重新思考。
森林冠层表面积大，是氮沉降的重要汇，大气氮捕获效率高于其他土地利用类型[13]。SCHWEDE等[14]估算2010年全球森林生物群落的总氮沉降量为19~23 Tg·a−1。大气氮输入的增加导致许多森林生态系统的氮循环被破坏，从封闭循环转变为开放循环[15−17]。一般认为，高纬度的温带和寒带地区是“氮限制”森林[18]，热带和亚热带具有开放式氮循环，为“富氮”森林，对氮沉降有较高的耐受性[19]。长期过量的氮输入致使许多森林的氮远超临界负荷[20−21]，持续高氮沉降(40~60 kg·hm−2·a−1)造成“氮饱和”，致生态系统处于持续的高氮负荷状态[22−23]，显著改变了森林生态系统的结构和功能，影响碳-氮库，导致土壤酸化和林木生长降低等，甚至促使森林由氮限制趋向磷限制[24−29]，这些都将威胁森林的可持续性。
在氮沉降降低背景下，科学评估大气氮沉降及其生态效应具有重要的理论和实践意义。早期关于氮沉降降低后森林的潜在恢复研究都是在欧洲和北美地区(寒带森林和温带森林)开展的，包括NITREX (nitrogen saturation experiments)屋顶“清洁雨”(roof clean rain)试验和森林施氮肥试验[30−34]。鉴于此，本研究围绕森林生态系统土壤(酸化和溶液化学)、结构(植被-微生物多样性)与功能(生产力和碳吸存)对大气氮沉降降低的现有研究成果及新进展进行综述，试图阐明高氮负荷森林生态系统对氮沉降降低的响应及可能恢复的趋势，并提出未来研究方向，以期为森林生态系统对未来氮沉降进一步降低响应的生态效应提供参考与借鉴。
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利用Wiley、Elsevier、Springer、Google Scholar、中国知网、万方数据和维普网等文献检索系统，选择关键词“氮沉降(nitrogen deposition)”“氮添加(nitrogen addition)”“施氮(nitrogen fertilization)”“氮输入(nitrogen input)”“氮恢复(nitrogen recovery)”“氮遗留效应(nitrogen legacy)”锁定术语“森林(forest)”“林木/树木(tree)”“人工林(plantation)”，涵盖“生物多样性保护(biodiversity conservation)”“环境科学(environmental science)”“生态学(ecology)”“林业(forestry)”等研究领域。
以“氮沉降恢复(nitrogen deposition recovery)”搜索产生403条记录，“施氮恢复(nitrogen fertilizer recovery)”搜索产生312条记录，核对以上记录并剔除重复的记录，确定了325条记录。通过阅读标题和摘要，删除与氮水平升高恢复无关的研究，剩下42条相关论文。进一步搜索关键词“氮停止(nitrogen cessation)”“氮减少/氮降低(nitrogen reduction)”“氮终止(nitrogen termination)”“氮滞后(nitrogen hysteresis)”并结合“氮沉降(nitrogen deposition)”，确定了另外10篇相关论文，共计52篇相关论文。在对这52篇论文进行阅读的基础上，剔除纯粹基于建模或试验性研究的文献，特别是试验设计中氮添加的效应和恢复无法区分其他养分添加(如添加了氮磷钾肥)效果的文献，但其他养分添加量极低的除外；长期监测发现氮和硫都发生了变化或者进行了去除氮和硫的“清洁雨”试验除外；如多因素试验(如氮沉降+降水、氮沉降+干旱、氮沉降+增温等)，则只选择单一施氮/氮沉降试验研究论文。通过这些条件筛选，最终获得22篇相关研究论文。
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通过22篇研究论文对氮沉降恢复的方法进行归类。目前研究氮沉降降低生态系统恢复潜力的方法主要有4种：停止施氮、大气环境氮沉降监测、屋顶“清洁雨”和“移植(reciprocal transplant)” [35−36]。停止施氮是在氮添加停止后继续监测最常用的方法[37−38]。在22篇独立研究论文中有10篇使用这类方法。在这类研究中，不同陆地生物群落(热带、温带和寒带森林)在施氮时间、恢复时间、施氮量、施氮类型和试验设计等方面都有很大的变化。大气环境氮沉降监测则是监测单个或多个地点并比较环境氮沉降变化[39]。在这些研究中，氮浓度、氮沉降、其他污染物(特别是硫浓度和硫沉降)很可能也会随时间发生变化，并且在某些指标下，直接区分氮的影响比其他指标更容易。
屋顶“清洁雨”试验主要应用于NITREX项目[40−42]，有9篇论文属于这类方法。采用屋顶收集清除氮和硫的雨水，然后将雨水(去除氮和硫)重新添加到屋顶下的样地中。这种方法被用于NITREX项目的欧洲试验网络，在丹麦、德国、瑞典和荷兰的6个森林地区，分别是Gårdsjön (低氮)、Klosterhede (低氮)、Aber (低氮)、Solling (高氮)、Speuld (高氮)和Ysselsteyn (更富氮)[43]。NITREX项目主要关注氮饱和、酸化及其可逆性，氮和硫均被去除[30]，硫、氮和酸度分别降低了55%~95%、70%~90%和90%[40]。“移植”试验是植被或完整岩心的移植，用于评估氮沉降的恢复情况，包括将岩心从高氮浓度环境移植到低氮浓度环境中[44]或者移植到人工施氮环境中[36]；将植被从低氮环境中移植到高氮环境中或从高氮环境移植到低氮环境中[45]。
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大气氮沉降增加导致土壤酸化负生态效应，这已得到科学界和公众的广泛共识[35]。NOx和硫氧化物(SOx)沉降对土壤有较强的酸化作用，NH3沉降也对土壤酸化有促进作用。随着氮沉降保持在较高水平，森林生态系统逐渐呈现氮饱和，促使土壤溶液铵的积累，进一步促使铵氧化细菌(如亚硝基单胞菌)的活性增加，这些细菌将铵离子(${\rm{NH}}_4^ + $)氧化为硝酸盐，产生NH3和氢离子(H+)，导致土壤快速酸化[46]，从而增加了硝酸盐(${\rm{NO}}_3^ - $)浸出，提高了土壤酸化和铝毒的风险[47−48]。当土壤碱性阳离子从土壤中转移的速度快于矿物风化或大气中营养阳离子沉降所能补充的速度时可能发生枯竭[34,49]。土壤碱性阳离子库枯竭，归因于氮饱和条件下长期氮沉降增加中氮的吸附能力有限，伴随着大量的${\rm{NO}}_3^ - $浸出[18, 25]。
相比温带森林，热带和亚热带森林土壤酸化严重，对酸非常敏感，土壤钙离子(Ca2+)和镁离子(Mg2+)更为匮乏[22, 25]。对热带森林的相关研究表明：氮添加6 a没有改变森林土壤可交换铝离子(Al3+)，但显著增加了H+和阳离子交换量[25]；此外，氮添加7 a并没有加剧热带阔叶人工林的土壤酸化[50]，土壤pH、可交换性非酸性和酸性阳离子浓度均无显著变化，一直以来“氮沉降加剧土壤酸化”的观点并不适用所有森林，这增加了对氮沉降致土壤酸化的新认识。
当氮沉降降低时，可在某种程度上减轻土壤酸化[31, 35]，但也可能因当前环境中氮沉降速率依然很高，氮饱和的影响仍继续，土壤酸化未得到缓解并保持酸化[17, 37, 39]。可见，氮沉降降低时土壤酸化缓解受到2个因素制约：一是氮沉降降低前的沉降速率和沉降时间；二是当前大气环境中氮的沉降速率。早期在欧美温带地区研究显示：酸化生态系统恢复相当缓慢，其中一个非常重要原因是低估了氮在酸化中的贡献，并指出酸化后的土壤恢复在欧洲并不普遍[33]。同时，氮沉降减少的影响取决于各种处理措施从系统中去除氮的程度[36, 51]。只有当碱性阳离子的数量增加时，土壤酸化才会逆转，但这种情况可能会持续几十年[17]。
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土壤溶液的化学性质对氮供应变化的响应迅速[36, 52]。监测氮沉降降低区域的土壤溶液化学性质为评估缓解策略和恢复提供了可能。生态系统中氮的保留能力和硝酸盐浸出量决定了土壤溶液的水化学变化[24, 43]。在NITREX试验中，发现3 a内氮沉降减少90%(从60 kg·hm−2·a−1降至5 kg·hm−2·a−1以下)，苏格兰松Pinus sylvestris林的表层和深层土壤${\rm{NH}}_4^ + $浓度均明显降低，表层土壤的硫、硝酸盐和铵态氮(${\rm{NH}}_4^ + $-N)浓度显著下降，${\rm{NH}}_4^ + $/K和${\rm{NH}}_4^ + $/Mg也变得更低[17, 53]。随着环境氮沉降的降低，挪威云杉Picea asperata林土壤溶液中Ca2+、K+、${\rm{SO}}_4^{2 - } $和${\rm{NH}}_4^ + $浓度呈下降趋势[48]，其中径流水中${\rm{NO}}_3^ - $浓度和土壤中可交换氮浓度等化学参数迅速下降，被解释为生态系统快速恢复的迹象[43, 54]。
欧美地区森林土壤溶液硝态氮(${\rm{NO}}_3^ -$-N)对氮沉降降低更为敏感，但降幅有限[33]。当大气氮沉降减少约25%(从 60 kg·hm−2·a−1降低至 45 kg·hm−2·a−1)时，可导致土壤溶液无机氮浓度迅速下降[17]。通过连续监测多个氮饱和指标的变化[如可溶性有机氮∶可溶性无机氮(DON∶DIN)、可溶性有机氮∶总溶解性氮(DON∶TDN)、可溶性有机碳∶硝态氮(DOC∶${\rm{NO}}_3^ - $-N)等]，土壤溶液中这些化学成分的变化反映了2005—2014年欧洲温带氮饱和森林氮素状态的改善，体现在土壤溶液中DON∶TDN和DOC∶${\rm{NO}}_3^ - {\text{-}}{\rm{N}}$均呈上升趋势[55]。通过监测氮沉降减少区域森林土壤溶液化学，认为土壤氮库可能是控制氮沉降降低对森林生态系统的持续影响[33]。同时，对于低水平氮沉降(10~20 kg·hm−2·a−1)样地，减少氮输入是恢复土壤溶液化学的关键因素[16]。
BOXMAN等[56]屋顶“清洁雨”试验Ysselsteyn研究点中，氮沉降减少7 a，表层(10 cm)土壤溶液中的总氮通量下降了25%，其中铵态氮(${\rm{NH}}_4^ + $-N)下降了15%，而${\rm{NO}}_3^ - $-N增加了15%，铵/硝酸盐比例显著降低了约65%，土壤溶液的pH显著降低了约0.2个单位(降至3.0)。深层(90 cm)土壤溶液${\rm{NO}}_3^ - $和${\rm{SO}}_4^{2 - } $减少，表明土壤减少了对碱性阳离子的吸收，从而保留了生态系统中的营养物质。
XIE等[37]采用示踪法研究中国西南地区氮饱和马尾松Pinus massoniana林对氮通量和15N去向，监测结果表明：停止施氮可导致氮矿化率和固定化率立即降低，甚至低于对照，氮浸出率也降低了；土壤氮淋溶对氮沉降减少的响应非常迅速，且相同氮水平下高铵态氮(NHx)沉降比硝态氮(NOy)沉降降低更快；然而，即使减少了氮的输入，大气氮沉降仍引起了明显的土壤酸化，这与当前研究点的环境氮沉降速率高有关，并在短期内无法缓解土壤酸化程度。
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作为一种外源氮，氮沉降增加直接提高了氮的有效性，极大地改变了森林生态系统的结构(植被多样性和微生物多样性)[57−60]和功能(生产力和碳吸存)[60−61]，并通过寒带和温带森林的土壤酸化和富营养化威胁陆地生态系统的健康[25]。在当前大气氮沉降降低条件下，森林生态系统结构和功能的生态效应更值得关注。
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林下群落和物种对氮沉降变化的响应存在较大的差异。一般氮沉降增加条件下，物种多样性快速下降，物种组成发生变化，表现为嗜酸性物种减少而喜碱性物种增加[6, 62]。研究一致认为，林下植物物种组成和损失的变化与贫氮条件下氮有效性增加、林分覆盖和凋落物氮含量变化的间接影响有关[6]。而氮沉降降低条件下，高氮负荷生态系统中林下植被的恢复响应受前期氮沉降增加导致的富营养化和土壤酸化遗留效应的影响。植被多样性对氮沉降降低的恢复响应可归纳为3种轨迹：其一，氮沉降的影响可能是急性的，并与大气氮浓度有关[63]，如由NH3造成的直接损害，从这种类型的影响中林下植被的恢复可能相对较快，恢复程度与氮沉降减少水平成一定比例[64]；其二，随着氮沉降的长期影响，其他限制因素可能逐渐发展为主要影响因素，如土壤中氮的长期积累可能会导致生态系统的生态变化(如物种丰度的竞争性变化)，从这些影响中林下植被的恢复速度较慢，需要通过脱氮、浸出、火灾或收割等措施去除生态系统中的氮[65]；其三，由于物种的扩散能力和种子库枯竭等因素，生态恢复存在延迟[66]。
经过20 a高氮处理(108 kg·hm−2·a−1)的瑞典苏格兰松，在停止施氮后第8年，林下植被的组成与对照存在显著差异[67]；第9年林下植被物种组成和物种丰度均未发生变化，植被多样性仍在减少[54]。STRENGBOM等[54]在瑞典北部开展了2次单独的森林施肥试验，以评估停止施氮后氮负荷的遗留效应，发现：第1次试验(1971—1990年)添加硝酸铵(NH4NO3)速率为108 kg·hm−2·a−1，停止施肥9 a后，林下植被的物种组成没有恢复的迹象，且生物多样性仍在继续减少；第2次试验(1937—1951年)添加NH4NO3累积量为1 447 kg·hm−2·a−1，停止施肥47 a后，喜氮苔藓增加了，然而，在最初“氮限制”生态系统中，生物类群恢复所需时间可能非常久。为了预测未来氮沉降进一步降低情景下林下植被的生态响应变化，DIRNBÖCK等[6]将2015年与2030、2050年的预测进行比较，评估氮减排立法条件下欧洲森林林下植被的生态效益，发现寡亲氮性林下植被物种将进一步减少，这与土壤酸化的恢复有关，但依然表明2030年氮沉降的减少可能不足以使富营养化恢复。ROWE等[68]提出使用超过临界负荷30 a累积氮沉降作为生态系统压力指标，以反映环境中过量氮的持久性，植被从富营养化中显著恢复可能需要减少氮的排放。
SCHMITZ等[33]总结了欧洲森林对氮沉降减少的响应，没有观察到林下植被、树木生长大规模的响应。STEVENS等[36]对NITREX等试验的恢复进行了综述，在氮添加后恢复48 a时，也未发现物种组成、丰富度和多样性恢复的迹象，并讨论了恢复可能存在的障碍，包括持续临界负荷超标、缺乏种子库或当地种子来源，植被群落有可能达到另一种新的平衡状态，在这种状态下，因氮沉降变化而丧失的那些物种可能无法重新定居[34]。
氮沉降降低对贫营养型物种具有较大的促进作用。KAMMER等[69]研究发现：总植被覆盖率和禾本科Poaceae植物的覆盖率下降，而贫营养物种的覆盖率上升；总物种数在氮沉降较高的研究点减少，而在氮沉降较低的研究点(低于临界负荷)趋于增加，尤其是贫营养型物种数的增加较多。氮减少可能对物种多样性产生可衡量的积极影响，并进一步指出由于氮沉降的减少，尤其是在贫营养区，物种组成可能恢复。
时间可能是植被多样性恢复的重要因素之一[34, 59]。氮沉降的减少导致了植被物种多样性的恢复，此恢复过程缓慢[54]，恢复原先的物种组成十分困难[54, 59]，氮沉降先增加后降低的过程中，对氮敏感的物种已经消失，难以重新建立。适应环境变化的新物种建立需要几十年，尽管如此，物种多样性的恢复只是时间问题[59]。
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高氮沉降导致的土壤环境恶化不仅影响了地上生态系统过程，也影响了地下生态系统过程。大气氮沉降增加对全球范围内所有陆地生态系统的土壤微生物生长、组成和功能均产生了负面影响[70]，并随沉降速率和持续时间的增加其负面影响更为显著，还导致了土壤微生物呼吸和微生物量碳的减少，降幅分别为8%和20%[71]。长期土壤氮富集会降低土壤微生物总生物量[31, 72]、真菌/细菌生物量比[71, 73]、微生物活性[71]及胞外酶的活性(尤其是参与木质素分解的相关酶)[34, 74]。
氮诱导土壤细菌和真菌群落发生显著变化，且真菌比细菌更敏感[20, 31]，表现为增加了富营养类群细菌的相对丰度，而降低了真菌分解者(如酵母、纤维素分解子囊菌)和亲氮类群的相对丰度[34]。有机氮增加导致土壤真菌群落的物种丰富度和多样性急剧下降，群落组成也显著变化；而无机氮增加会刺激热带和温带森林土壤腐生真菌的丰富度[75]。如7 a氮添加降低了亚热带森林土壤细菌和真菌的α多样性，且细菌群落从富营养型(以变形菌为主)转变为寡营养型(以放线菌为主)[76]。此外，氮沉降增加直接(真菌或土壤介导)和间接(树木介导)影响菌根真菌[77−78]，促使优势树种从外生菌根树种向丛枝菌根树种转变，关键分类群消失将降低其获取有机氮和/或磷的能力，从而抑制有机质的分解[78]。
森林土壤的氮负荷和氮饱和度的逆转会产生不同的微生物功能反应[42]。停止施氮后第6~8年，土壤微生物群落数量和活性均有所提高[35]。外生菌根真菌菌丝体可能占氮限制针叶树林中微生物量约40%[72]。在寒带和温带森林中，针叶树的外生菌根比落叶树更敏感，氮临界负荷分别为5~6和10~20 kg·hm−2·a−1。由于菌根共生是差异反应的驱动因素，当超过临界负荷时，强烈的“植物-土壤”和“微生物-土壤”反馈可能会减缓氮沉降减少后的恢复速度，氮沉降的遗留效应问题也可能持续存在[78]。在微生物活性方面，基于德国Solling研究点的屋顶试验(相比对照减少65%氮)16 a研究结果表明：参与氮循环的7种土壤酶对氮沉降减少的响应不同，其中脲酶、精氨酸脱氨酶、丙烯酰氨基肽酶和赖基-丙烯酰氨基肽酶活性增加，而N-乙酰氨基葡萄糖酶、蛋白酶、亮基氨基肽酶和丙烯酰-丙烯酰-苯基氨基肽酶活性降低[42]。土壤剖面微生物量对氮沉降减少的响应表现为促进表层土壤真菌生物量的增加，而降低深层土壤真菌生物量，且土壤剖面微生物量参数随深度的增加而减少[41−42]。
瑞典寒带苏格兰松的氮添加终止试验发现：土壤真菌群落有恢复的迹象，但细菌群落没有恢复[31]。该样地的系列研究结果表明：施氮(110 kg·hm−2·a−1)终止后第6年外生菌根开始恢复[72]，终止后第14年土壤外生菌根真菌的扩增子相对丰度增加，真菌生物标志物18:2w6,9和外生菌根真菌与真菌总DNA序列均高于继续施氮的35和70 kg·hm−2·a−1处理[31, 72]，这表明高氮负荷迅速降低了外生菌根在森林氮循环中的功能，但在氮负荷终止后的第6~14年内出现了显著的恢复；终止后第20年，土壤微生物标志物18:2w6,9恢复明显，并与对照无差异[32]，其中球孢假单胞菌Piloderma sphaerosporum能够在长期的高氮浓度下持续存在，在低氮条件下更具竞争力，并在氮浓度降低时恢复[31]。
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氮沉降增加提高了“氮限制”森林生态系统的氮有效性，氮限制的解除最初刺激了树木的生长，促使森林“碳汇”大幅增加[79−82]。BRAUN等[24]研究发现：挪威云杉Picea abies和苏格兰松的生长与氮沉降之间存在正相关性。然而，随施氮时间的延长，其他限制因素(如磷[24])等逐渐产生影响，氮对林木增长的影响是不可持续的。
大气氮沉降增加也被认为是导致森林衰退的主要因素[24, 48]，同时还导致树木的死亡率增加[33, 82]。其原因可能是：其一，氮沉降增加诱导营养失调有利于浅根分布，同时铝毒造成的根损伤极大地改变了树木营养[48]；其二，有机土壤中钙铝比的降低导致了林木死亡率的增加[18, 82]；其三，碱性阳离子的减少大大降低了土壤溶液中的养分浓度，致使树木衰弱，呈现树木活力丧失(落叶和变色)等症状[48, 83]。
氮沉降降低条件下，高氮饱和森林生产力的恢复目前没有得到共识。在NITREX项目屋顶“清洁雨”试验的6个研究点中，试验第4~5年，发现随氮和硫输入的减少，高氮饱和研究点(Ysselsteyn)树木生长增加了50%，这表明酸化污染物对该地区树木健康有破坏性影响，然而在其他NITREX站点中，几乎没有观察到恢复响应[43]。通过设置氮沉降降低90% (从60 kg·hm−2·a−1降至5 kg·hm−2·a−1)来评估氮饱和效应是否可逆，BOXMAN等[15]发现喜硝化植被的地上生物量显著下降，菌根真菌的子实体则重新定植并增加；同时，叶氮浓度下降，营养平衡得到改善，树木的生长得到了较大的改善。氮沉降降低期间(1993—2009年)挪威云杉除了叶氮和铝含量分别保持稳定并增加外，叶中所有其他养分含量均有所下降，表明林木活力仍在恶化，但叶精氨酸氮含量的迅速下降被认为是恢复的最初迹象[48]。
MITCHELL等[45]通过1 a的“移植”试验研究，发现大气氮沉降增加(植被从氮沉降12 kg·hm−2·a−1样地移植到54 kg·hm−2·a−1样地)促进了橡树林中附生苔藓组织氮含量的增加，但生长下降；相反，随着大气氮沉降的减少(植被从氮沉降54 kg·hm−2·a−1样地移植到12 kg·hm−2·a−1样地)，罗望子Frullania tamarisci的器官组织氮含量下降，但其生长量增加。尽管在氮沉降减少后附生植物的恢复是可能的，但氮沉降减少引起的反应不如氮增加引起的反应强和(或)快，且苔藓植物从过量氮沉降中恢复的时间尺度比氮添加影响的时间尺度更长[45]。
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森林生态系统地上碳主要由氮诱导的森林生长变化决定[74]，地下碳主要由氮诱导的生化组成、凋落物输入和土壤呼吸的变化共同决定，因此地上碳和地下碳之间响应不同[84−86]。在氮促进森林生长和碳吸存的情况下，土壤碳吸存取决于凋落物碳输入和土壤呼吸碳输出之间的平衡。由于凋落物碳输入增加和(或)土壤呼吸碳输出减少[86]，氮添加可能会增加土壤碳吸存[80, 87]，整合分析也证实了氮添加刺激了土壤固碳[61]，主要原因为：其一，富氮增加凋落物输入，改善凋落物质量(如降低凋落物C/N)，促使凋落物分解，导致土壤碳积累；其二，富氮刺激根系生物量中碳的积累，从而增加了土壤碳的保有量[88]；其三，氮诱导的碳输入量大于土壤微生物活动的碳排放量[71]。在美国Bernhard Fernow试验林，氮添加25 a后，植物碳分配的改变增强了生态系统碳储量，主要表现在：其一，氮添加通过将碳分配从地下组分转移到地上生物量；其二，氮添加降低了氮素获取的碳成本，使植被能够更有效地吸存碳；其三，地表碳储量的增加主导了生态系统对长期氮添加的响应[89]。
LU等[61]通过对热带森林11 a的氮添加试验研究发现：氮沉降促进土壤碳吸存具有普适性，并提出了土壤碳吸存假说，认为在“氮限制”生态系统中，氮添加通过增加森林净初级生产力(NPP)和地上凋落物产量，以及降低地下碳分配和二氧化碳(CO2)排放通量来增加土壤碳吸存；而在“富氮”生态系统中，长期氮沉降没有改变NPP，但通过减少CO2排放通量和可溶性有机碳输出来促进土壤碳吸存。尽管这2种生态系统中涉及碳通量的关键生态过程存在明显差异，但土壤碳吸存模式相似，均表现为土壤惰性有机碳增加。
然而，氮添加可能耗尽土壤碳库[90]或者不影响土壤碳吸存[91]，这与森林类型、施氮量和持续时间有关。NGABA等[86]表明氮富集显著增强了寒带和温带森林的碳动态，平均提高了24%和10%，而热带和亚热带森林分别降低了19%和11%；富氮提高了寒带森林(6%)和温带(7%)森林的土壤碳输出，而降低了热带(10%)和亚热带(30%)森林的土壤碳输出。此外，寒带森林碳库和碳输入对氮添加的响应更为显著，分别增加了17%和10%；而亚热带森林分别降低了0.4%和19.0%，这归因于“富氮”生态系统中较高水平的土壤呼吸(碳输出)[59, 85]。值得注意的是，“氮限制”森林生态系统是全球主要的森林净“碳汇”，氮添加促进了土壤碳吸存，尤其是短期(＜1 a)低氮添加水平(30 kg·hm−2·a−1)，但土壤碳吸存效应在较高氮添加水平和(或)较长的时间内会被逆转[85]。因此，氮添加是否促进森林碳吸存一直存在争论[92−93]。
虽然有关氮沉降降低对森林生态系统碳吸存影响的研究较少，但生态系统碳对氮沉降减少的响应不同于其对氮沉降增加的响应[94]。屋顶“清洁雨”处理10 a促进了挪威云杉林的土壤年呼吸量(24%)[41]。NGABA等[85]研究表明：氮饱和森林中，环境氮沉降减少可能会阻碍森林碳吸存，将导致森林土壤的低碳吸存。WAMELINK等[51]通过模型估计，发现氮沉降减少可能导致针叶林和落叶林的固碳量大幅减少，氮沉降降低25 a (从40 kg·hm−2·a−1逐渐减少到10 kg·hm−2·a−1)，荷兰森林的净固碳量将降至目前的27%。这与研究中针叶林和落叶林均为老龄林有关，老龄林存在净碳排放，随着时间的推移，可能导致碳吸存减少，但这种负面影响可能会被温室气体一氧化二氮(N2O)排放的减少所抵消[51]，可见，氮沉降减少对森林生态系统NPP和碳吸存的影响十分有限[94]。
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目前，有关氮沉降降低对土壤和生态系统影响的认识大部分是基于欧洲和北美地区的相关研究，中国森林生态系统的恢复研究刚刚起步，仅有少量报道[12, 23, 37]。已有研究发现：几乎所有的生态过程都会对氮沉降降低产生强烈响应，但存在很大差异。一些土壤溶液化学(如硝酸盐和铵浓度等)对氮输入减少的响应相对较快，而植被物种组成、土壤微生物群落和土壤生态过程可能恢复缓慢。尽管一些研究表明氮沉降减少后森林生态系统会有所改善，但高氮负荷生态系统的恢复是一个长期且缓慢的过程，进一步加强减排尤为重要。然而，森林生态系统对清洁空气法案和氮减排政策的响应存在延迟，导致生态系统对氮沉降影响前的恢复滞后时间不同。同时，森林生态系统对氮沉降减少的响应不如对氮沉降增加的响应强(快)，森林生态系统(前期经历了过量的氮沉降)如何应对有效氮的减少？这些研究既是挑战，也是机遇。
将来建议从以下几个方面开展氮恢复相关研究：其一，由于严格的环境空气质量标准，预计中国的氮沉降率和氧化态氮(NOx)与还原态氮(NHx)的比例将会下降。相比NOx沉降，NHx沉降对森林生态系统和生物多样性的威胁更大。需关注NHx沉降对生态系统多样性的影响，同时将森林生物多样性与生态系统多功能性相结合，探讨氮沉降降低背景下森林地上/地下生物群落驱动生态系统多功能性作用机制。其二，从区域尺度到全球尺度了解氮沉降的现状以及氮沉降的未来变化对森林土壤和生态系统结构和功能的影响，为全球氮循环时空变化规律提供新证据，并为减轻氮沉降的负面影响提供科学依据。其三，研究森林生态系统对氮沉降降低单因子及与全球变暖、CO2增加、降雨格局变化、干旱等多因子之间交互作用的响应，探讨森林生态系统对未来气候变化情景的响应与适应机制。其四，加强森林生态系统对氮沉降区域趋势的响应研究。在氮沉降增加的地区，氮沉降增加对生态系统的影响需要进一步评估；在氮沉降减少的地区，未来需要更多地了解生态系统恢复的趋势及相关机制。
Response of high nitrogen-loaded forest ecosystem to decreasing atmospheric nitrogen deposition: a review
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摘要: 大气氮沉降对全球生物多样性和生态系统功能构成严重威胁。过去50多年，由于减排措施的实施，欧美国家率先出现大面积区域的氮沉降降低，中国从2010年开始趋于稳定，氮沉降的未来变化趋势可能因全球各地而异。本研究采用文献检索方法和综合分析方法，综述了国内外氮沉降恢复的方法，分析了森林生态系统土壤(酸化和溶液化学)、结构(植被-微生物多样性)与功能(生产力和碳吸存)对氮沉降降低的响应。随着氮沉降的降低，植被物种组成、土壤微生物群落和土壤过程可能恢复缓慢，而一些土壤参数(如pH、硝酸盐和铵浓度等)对氮输入减少的响应相对较快。当氮沉降降低时，可在某种程度上减轻土壤酸化，促进树木生长，但也可能因环境氮沉降速率依然很高并保持土壤酸化，林木的活力仍在恶化。植被多样性的恢复可能存在恢复障碍并在短期内难以维持富营养化的恢复，但促进了贫营养型物种的增加。森林生态系统恢复响应对减排政策存在延迟，且氮沉降增加存在遗留效应，致恢复相当缓慢，但恢复只是时间问题。因此，高氮负荷生态系统的恢复是一个长期缓慢的过程，进一步加强减排尤为重要。参94Abstract: Atmospheric nitrogen (N) deposition is a global threat to biodiversity and ecosystem function. Since emission controls, N deposition has decreased or stabilized in European and North America, and China began to be stabilized in 2010. The future trajectory of N deposition may differ by regions. In this study, literature retrieval and extensive analytic methods were used to analyze N deposition recovery. The reaction of the forest ecosystem’ s soil (acidification and solution chemistry), structure (vegetation-microbial diversity), and function (productivity and carbon sequestration) to decreasing N deposition was studied. Soil solution chemistry (e.g., nitrate and ammonium concentrations, etc.) may responded very rapidly to reducing N input, whereas plant species composition, soil microbial communities, and soil processes may be slow in recovery. When N deposition is controlled, soil acidification can be reduced, and tree growth can be promoted. It is also possible that the vitality of plant may still deteriorating and soil acidity persists due to high rate of atmospheric N deposition. Restoration of plant diversity may face potential barriers to recovery and maintain eutrophication in the short term, but it supports the rise of species in a nutrient-poor. The response of forest ecosystem restoration to emission reduction strategies is delayed. The legacy of earlier N deposition result in a slow recovery, but recovery is simply a matter of time. Therefore, recovery from high N loads is a long and sluggish process, and further emission reduction efforts is still needed in the future. [Ch, 94 ref.]
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矿质元素的生物地球化学循环直接影响生态系统的生产力和稳定性。磷(P)作为碳、氮之外陆地生态系统最关键的营养元素，在植物体内的分配和代谢决定了植物的生长过程及生产力水平[1]。低磷环境在生态系统内普遍存在，土壤总磷库80%以上的磷不可移动[2]，植物难以吸收利用。同时，土壤有效磷(Pi)易被铝离子、铁离子、钙离子吸附固定，与氢氧化合物构成螯合物[3−5]，因此有效磷浓度随土壤发育而下降，导致世界范围内有效磷浓度低于10 µmol·L−1的土壤广泛存在[6]。
为满足农林业生产需求，集约施用磷肥成为生产经营的主要措施。然而，一般磷肥当季利用率仅为10%~25%，75%~90%的磷被转化固定成植物难以吸收的形态[7]，导致磷肥利用率低下。同时，随着经济增长和人口剧增，过度开采和不合理的磷肥经营管理造成磷矿资源储备耗竭、水体磷素增加，对生态环境造成严重威胁[8−10]。近年来，关于土壤磷素循环研究的不断深入，揭示了植物进化形成的一系列复杂适应性策略[11−12]，并发现土壤功能微生物对土壤磷库活化和植物营养健康有重要影响[13−14]。丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)和溶磷细菌(phosphate-solubilizing bacteria，PSB)在自然界土壤中普遍存在。研究发现，丛枝菌根真菌和溶磷细菌可以溶解难溶性无机磷、矿化有机磷，两者直接参与土壤磷素活化与植物磷素获取过程，与土壤、植物之间联系密切[15−16]，在维持土壤磷养分有效性和生态系统功能中发挥重要作用[16−18]。鉴于此，为开发可持续土壤磷素高效利用途径，围绕植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌共生关系，详述了丛枝菌根真菌与溶磷细菌在植物磷养分吸收中的作用，强调了植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作增效对土壤磷素调动的途径和机制。
1. 植物获取和利用磷的策略
维管植物在长期进化过程中形成了多样化的根功能属性以提高对土壤磷资源的获取，维持体内磷稳态，包括根形态和根构型属性的响应[11−12, 19−20]、根分泌物属性的调节[3, 12]、磷素分配与再利用的调控[21−23]以及与菌根形成紧密的共生关系[24]。其中，光合碳投入是植物根系功能属性变化以促进高效获取地下资源的重要驱动力[25]。低磷条件下，植物光合产物优先向根系分配，部分作用于根系生长及其生理活动，促进根冠比增加[20, 26−27]，改变根系特征性状，表现为根系比根长与侧根数量的增加[19, 28]、根系生长角度的调整[11, 19]及根毛长度与密度的改变[11, 29]，从而提高根系与土壤界面的接触面积。拟南芥Arabidopsis thaliana在低磷水平下通过抑制主根生长，增加根系分支数量，促进侧根伸长生长，形成在土壤浅层分布、高度分支的根系结构[19]。在4种不同根系表型的菜豆Phaseolus vulgaris中根毛与根系生长角度协同影响植物的磷素吸收，低磷胁迫下根系表现为长且密的根毛形态与浅根型结构，可显著促进植株生物量的积累与磷素的吸收[29]。WEN等[28]对16种不同作物分析发现：根系直径与物种的磷养分获取策略关系密切，低磷环境中根系直径较细的物种通过促进根系分支、增加根系比根长和一级根系长度获取磷素，而粗根物种主要依靠丛枝菌根真菌的高定殖率来弥补低磷环境下根系形态表现的缺陷。因此，不同物种、基因型以及根系功能性状类型对磷胁迫的响应表现出不同的可塑性。
植物光合产物的另一流向则是以根系分泌物的形式释放到根际环境中，包括高分子量化合物酸性磷酸酶(APase)和低分子量化合物酚类、羧酸盐以及糖类等多种物质[12, 30−35]。WANG等[30]对拟南芥的研究表明：磷饥饿诱导根系分泌的APases可以释放到根际环境或滞留在根表面，通过水解有机磷，提高有效磷浓度。JUSZCZUK等[31]研究了长期磷酸盐饥饿对豆科Leguminosae植物根系酚类物质分泌量的影响，结果表明：缺磷植株根系酚类物质的分泌量是对照植株根系的5倍。HU等[32]也发现：儿茶酚、原儿茶酸、咖啡酸等酚类物质能够影响土壤磷有效性。与有机磷的矿化不同，根系释放的酚类物质主要通过与土壤中含磷矿物(如闭蓄态磷，O-P)结合，促进磷的解吸[35]。根系低分子量羧酸盐的分泌是植物磷吸收的重要策略，羧酸盐通过络合金属阳离子，并与磷竞争吸附位点的方式，从磷酸铁盐(Fe-P)、磷酸铝盐(Al-P)、闭蓄态磷素(O-P)等难溶性磷酸盐中释放有效磷[35]。ALMEIDA等[34]对3种禾本科Gramineae植物进行研究发现：磷饥饿均会诱导根系柠檬酸盐、异柠檬酸盐和苹果酸盐分泌的增加。TOUHAMI等[12]在禾本科和豆科植物的分泌物中则鉴定到更多种类，包括柠檬酸盐、苹果酸盐、丙二酸盐、乙酸盐、丙酮酸盐、乳酸盐、琥珀酸盐、富马酸盐和莽草酸盐。伴随着羧酸阴离子分泌的同时，根系也会释放氢离子(H+)对根际进行酸化[3]，与羧酸阴离子协同作用于土壤难溶性磷酸盐[35]，最终促进植物对磷素的吸收利用。此外，低磷导致植物体内APase、RNA酶(RNase)、磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶(PEPC)、β-葡萄糖苷酶、ADPG焦磷酸化酶(AGPase)等内源酶促反应加剧[36−39]，改变植物磷养分和碳同化物质的“库—源—流”格局[20, 22, 39−40]，调控胁迫条件下根系系统发育[41]。根系主动或被动释放物质进入根际改变了根际土壤的物理、化学和生物学性质，使根际成为植物-微生物、微生物-微生物互作最活跃的热点区域[42]，但根系分泌物的种类、分泌量与物种、基因型及植物的营养状况密切相关[34]。
2. 植物磷素吸收的丛枝菌根真菌协调途径
菌根是自然界最重要的生物互作体系之一，丛枝菌根真菌占整个菌根群体的72%以上[43]。目前已经报道发现的丛枝菌根真菌接近300种[44]，其中球囊霉科Glomeraceae为优势丛枝菌根真菌[45]。丛枝菌根真菌通过增加根圈范围[46]、表达高亲和力磷转运蛋白[47]、提高土壤磷酸酶活性[48]、分泌有机酸和糖类物质[49−51]等多种方式直接或间接作用于土壤特征及微生物类群，与植物养分吸收利用关系密切。
从资源经济角度看，宿主植物为共生关系的主导者，向丛枝菌根真菌提供满足生存、生长的碳水化合物，作为交换，丛枝菌根真菌向寄主植物提供矿质养分(如磷)[14]，其资源交换强度随各自资源分配状态而调整[52]，从而实现共生关系的双向控制。同时，丛枝菌根真菌、宿主植物的遗传背景以及土壤磷有效性影响植物-丛枝菌根真菌相互作用的成本与收益[53−56]。
2.1 丛枝菌根真菌促进植物获取磷素的作用机制
菌根植物可以通过2种途径从土壤中获取磷素，即通过根表皮细胞和根毛进行吸收的直接途径以及通过丛枝菌根真菌菌丝进行吸收的菌丝途径，同时养分吸收的内部分工更加“社会化”[55−58]。由于植物体内外磷酸盐浓度差巨大，直接途径的养分吸收速度慢、碳资源投入大[55−59]，而丛枝菌根真菌菌丝体存在高亲和力磷酸盐转运系统，并具有诱导植物体内产生高亲和力磷转运蛋白的能力[47, 55−56]，是磷胁迫条件下植物磷素供应的主要途径[56, 60−61]。因此，菌丝途径的低碳成本以及吸收、转运的高效率使其成为植物获取和利用磷素的优势途径。
菌丝途径中，丛枝菌根真菌通过纤细的菌丝和广泛的分支网络改善宿主植物磷养分状态。外生菌丝在土壤中广泛生长，可延伸到离根表11.7 cm处，进入比根毛更小的土壤孔隙，增加吸收面积[46]。在扩大吸收范围的同时，丛枝菌根真菌菌丝体向菌丝际环境分泌多种有机物。TOLJANDER等[49]通过核磁共振光谱法分析了菌丝分泌液的组成物质，发现菌丝分泌物主要为甲酸、乙酸、葡萄糖和淀粉类似物；而LUTHFIANA等[62]在2种磷水平下收集了明根孢囊霉Rhizophagus clarus和异形根孢囊霉Rhizophagus irregularis的菌丝分泌液，发现除碳水化合物和大量有机酸外，还包括氨基酸、核酸、脂肪酸、植物激素等物质。外生菌丝的H+分泌在体外培养条件下被证实[63]，当H+分泌时，菌丝际土壤发生酸化，菌丝际环境pH降低。此外，接种丛枝菌根真菌能够显著提高土壤磷酸酶活性[48, 64−65]，与有机酸和其他菌丝分泌物共同作用影响菌根际、菌丝际过程，促进土壤有机磷矿化和难溶性磷酸盐(如Fe-P、Al-P、O-P)溶解，并表现出其他促进植物生长的作用[48−49, 65]。
菌根植物磷养分吸收的直接途径和菌丝途径相互作用[66]，形成了菌根植物的综合磷吸收系统[55]。目前，采用磷的放射性同位素示踪方法[56, 60]解释植物在菌丝途径和直接途径间的平衡选择。磷养分供应充足条件下，丛枝菌根真菌的定殖和生长发育程度较低，直接途径在菌根植物的磷素获取途径中占据优势；磷养分匮乏条件下，丛枝菌根真菌的定殖和生长发育被促进，菌根植物偏好于通过菌丝途径从土壤中获取磷素，但菌丝途径的磷素贡献受到丛枝菌根真菌发育程度、土壤有效磷条件以及物种差异性等因素的影响[55−57]。SAWERS等[15]发现：根外菌丝长度与植物磷摄取量相关，并影响菌丝途径的磷素贡献；ZHANG等[55]的研究发现：土壤无机磷供给水平显著影响菌丝途径对植物磷素吸收的贡献率，而地上部磷需求可能决定了植物对2种吸收途径的权衡选择。此外，也有研究表明：植物种类、基因型和丛枝菌根真菌种类的差异也会影响菌丝途径的磷素贡献率[56−57, 67]，导致不同丛枝菌根真菌-植物组合在植物磷吸收、生长方面的响应具有功能上的差异。
2.2 丛枝菌根真菌-植物共生体的养分交流
菌丝途径的磷养分吸收是以公平公正、互惠互利为原则的“贸易交换”过程[25, 68]。丛枝菌根真菌在宿主皮层细胞形成丛枝结构(丛枝周膜-真菌细胞壁-真菌细胞膜)的养分交换场所[57]，外生菌丝则以H+-ATP酶为驱动力在土壤界面吸收磷酸盐，经体内转化为多聚磷酸盐后，通过细胞质流动运输至共生界面并释放[24, 57, 69]。作为交换，宿主植物以糖、脂肪酸等形式向真菌提供植株4%~20%的净光合产量[54, 70]。
高共生质量的丛枝菌根真菌-植物共生关系会发生频繁的养分交换行为。丛枝菌根真菌与宿主植物的资源交换由宿主主导，植物通过选择性分配碳资源，主动选择合作伙伴，并以减少根系碳分配的方式对表现不佳的丛枝菌根真菌进行制裁[71−72]，而丛枝菌根真菌也会选择向提供更多碳水化合物的根系增加养分转移，进而实现稳定的合作关系[52]。
植物-丛枝菌根真菌共生关系的形成是共生体间养分交流的基础，在菌根植物系统性磷响应中，植物信号的释放影响植物-丛枝菌根真菌的合作关系，调控丛枝菌根真菌的发育。研究表明：独脚金内酯在磷缺乏下受到显著诱导，调控地上部生长发育过程的同时，作为根际信号，刺激丛枝菌根真菌的菌丝分支[73−75]。SHI等[76]发现：植物-丛枝菌根真菌共生关系的形成需要植物磷饥饿响应转录因子(PHRs)的参与，PHRs通过P1BS元件介导丛枝菌根真菌共生相关基因的表达，进而影响植物-丛枝菌根真菌的共生质量。此外，miR399在菌根植物叶片的表达增加，也被提出作为植物调节丛枝菌根真菌共生的信号分子，但高磷水平下过表达miR399无法恢复丛枝菌根真菌定殖[77]，可能还涉及其他机制[57]。
3. 植物磷素吸收的溶磷细菌协调途径
溶磷细菌作为土壤微生物的重要群体，约占土壤细菌总体的1%~50%[17]，多属于芽孢杆菌属Bacillus、假单胞菌属Pseudomonas和欧文氏菌属Erwinia，在土壤磷素的生物循环中发挥重要作用[13]。多数研究表明：溶磷细菌对磷酸铁盐(Fe-P)、磷酸铝盐(Al-P)或磷酸钙盐(Ca-P)和磷酸铅盐(Pb-P)等难溶性磷酸盐[78−81]具有良好的活化作用。由于其分布状态与群落结构存在显著的区域特异性、时空变异性和根际效应性[18, 82−85]，不同类群溶磷细菌的溶磷效能、种群分布及其在土壤磷素活化过程中的微生物互作机制可能因环境、宿主变化产生显著差异[85−89]。
3.1 溶磷细菌促进植物磷素获取的作用机制
酸解是难溶性磷酸盐(包括Fe-P、Al-P、Ca-P、Pb-P、O-P等)在土壤中溶解的主要方式。类似于植物和丛枝菌根真菌，细菌也能够分泌释放低分子量有机酸或伴随呼吸、铵根离子(NH4 +)同化释放H+，影响土壤pH[90−93]，而分泌物的种类、分泌量可能受到菌株类型、基因型的影响。SONG等[94]发现：洋葱伯克霍尔德菌株Burkholderia cepacia DA23释放的有机酸主要为葡萄糖酸；而吕俊等[95]发现：在马尾松Pinus massoniana根际土中分离得到的洋葱伯克霍尔德菌株则大量分泌柠檬酸、丙二酸等有机酸，表明细菌外分泌性有机酸种类存在差异，但有机酸的解离和H+的释放最终均会改变土壤磷素的有效性。
土壤有机磷的矿化与溶磷细菌外分泌性植酸酶、磷酸酶活性密切相关[96−99]，大约30%~40%的可培养土壤微生物产生植酸酶并利用植酸(如酵母菌将植酸作为唯一的利用磷源)[97−98]。不可培养的微生物中虽然也存在大量植酸酶，但受限于技术手段，目前研究较少[24]。溶磷细菌普遍具有分泌磷酸酶矿化土壤有机磷的能力。HNAMTE等[99]对休耕和耕种2种土壤分离鉴定得到的44株溶磷细菌，庄馥璐等[89]在苹果Malus pumila根际土壤中分离纯化得到的10株溶磷细菌，均能产生磷酸酶，但不同菌株生产磷酸酶能力呈现差异。此外，LIU等 [100]在水稻Oryza sativa根际土壤中分离得到的3种巨大芽孢杆菌Bacillus megaterium均能合成铁载体，螯合Fe3+，表现出解磷能力。因此，溶磷细菌在土壤磷素资源的活化过程中具有相当贡献，而不同菌株种类和基因型差异可能导致溶磷细菌的解磷机制存在差异。
3.2 溶磷细菌-植物互作过程
溶磷细菌作为土壤与植物根系间磷养分转化和转运的调节因子，受土壤环境因素影响的同时，与植物生长和生理代谢之间具有显著交互作用。包括植物根系在内的植物组织器官为土壤微生物提供能量，刺激其生长和代谢活动[101]，释放碳水化合物、有机酸以及酶等化合物，为土壤微生物群体提供碳源[102]。相反，溶磷细菌通过合成植物激素[99−100, 103]，刺激根系生长，增加根系与磷素的接触面积以及细菌与植物根际的接触几率[103−105]。KUDOYAROVA等[103]研究表明：溶磷菌株Paenibacillus illinoisensis IB 1087 和 Pseudomonas extremaustralis IB-Ki-13-1A可合成生长素(IAA)，刺激根系生长；LIU等[100]发现：溶磷细菌Bacillus megaterium DD-2、Bacillus aryabhattai DD-3和Bacillus subtilis DD-4 均能产生IAA与赤霉素(GA)，对植物的根系生长产生积极作用。溶磷细菌合成植物激素刺激根系生长的同时也会刺激根系分泌物的产生，从而为细菌的生长、生存提供更多碳源[104]。
接种溶磷细菌可显著改善植株光合作用，增加碳固定。PANHWAR等[106]发现：水稻接种Bacillus sp.可显著促进水稻光合作用；谯天敏等[107]在核桃Juglans sigllata上接种温哥华假单胞菌Pseudomonas vancouverensis PAN4，发现植株净光合速率和叶绿素含量均会增加，增幅随接种浓度增高而增大。此外，溶磷细菌能够抑制植株病原菌生长，降低病害发生。MENDES等[108]在甘蔗Saccharum officinarum中分离得到的洋葱伯克霍尔德菌株可以产生抗真菌的代谢物。ETMINANI等[109]发现：防御假单胞菌Pseudomonas protegens Pb78对植物病原菌Pseudomonas syringae pv. syringae Pss20 和 Pseudomonas tolaasii Pt18具有强烈的抑制作用。然而，植物与根际微生物的互作过程可能影响根部扩散屏障的形成，作用于根内生细菌群落和根际微生物群落组成[110]，从而影响植物中矿质养分的平衡[111]以及胁迫的耐受性[83]。
4. 植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌的协同作用
4.1 丛枝菌根真菌外生菌丝与溶磷细菌的相互作用
虽然溶磷细菌和丛枝菌根真菌协调植物养分获取的过程存在一定差异，但溶磷细菌和丛枝菌根真菌在调控植物对土壤磷素的吸收和利用过程中并不孤立[17]，存在积极的相互作用。丛枝菌根真菌缺少有机磷矿化相关基因，依赖溶磷细菌从有机复合物中释放磷素[112−113]，而溶磷细菌的种类及丰度影响土壤有机磷库的矿化进程，可能决定了丛枝菌根真菌对土壤有机磷库的磷素获取能力[24, 113−114]。与根际微生物群落不同，丛枝菌根真菌可能具有高效溶磷菌株筛选的潜力，菌丝际菌群更具独特性、功能性[51]。NUCCIO等[115]通过根室和菌丝室分隔的双室培养系统发现：厚壁菌门Firmicutes类群对何氏球囊霉Glomus hoi有积极响应，而放线菌门Actinobacteria和丛毛单胞菌科Comamonadaceae类群对何氏球囊霉呈消极反应；ANDRADE等[116]对球囊霉属Glomus丛枝菌根真菌的菌丝际菌群鉴定发现：菌丝际菌群以芽孢杆菌属和节杆菌属Arthrobacter为主，根际以假单胞菌属为主，且不同丛枝菌根真菌处理菌丝际群落的多样性和丰度也存在差异；而WANG等[117]发现：在异形根孢囊霉Rhizophagus irregularis菌丝定殖的产碱假单胞菌Pseudomonas alcaligenes能够表现出溶磷功能，可能反映了丛枝菌根真菌菌丝对土壤微生物类群招募的选择性和对资源获取的需求性。
丛枝菌根真菌为细菌的移动提供物理结构和生存资源。丛枝菌根真菌外生菌丝在土壤中形成广泛的菌丝网络，溶磷细菌可以沿着菌丝表面水膜游动[118]到达根系表面和不同土壤空间，进而改变根际细菌群落[119]。然而由于土壤空间资源有效性时空斑块的存在，细菌群落的建立往往受到资源限制。丛枝菌根真菌通过外生菌丝体分泌植物光合产物，吸引和富集有益微生物[117]。ZHANG等[120]发现：丛枝菌根真菌可以分泌果糖吸引溶磷细菌富集，刺激细菌生长。JIANG等[118]也发现：菌丝分泌物刺激溶磷细菌数目的增加，但也有研究[121]认为：低磷条件下，溶磷细菌活性不受丛枝菌根真菌分泌物的刺激，同时存在磷养分竞争关系。
4.2 丛枝菌根真菌与溶磷细菌对植物的影响
丛枝菌根真菌与溶磷细菌间的协同作用介导植物的生长表现[122−123]。在南方红豆杉Taxus chinensis var. mairei根系同时接种草木樨中华根瘤菌Sinorhizobium meliloti CHW10B与缩球囊霉Glomus constrictum可以改变根际微生物组的群落结构及丰度，促进南方红豆杉的生长[124]；在玉米Zea mays根系接种链霉菌Streptomyces sp. W94和异形根孢囊霉时，异形根孢囊霉根外菌丝体的发育被促进，从而促进植株的根系生长和磷的吸收[125]；同时，也有研究表明：在红三叶草Trifolium pratense 根系同时接种摩西斗管囊霉Funneliformis mosseae和假单胞菌Pseudomonas sp.时，两者的协同作用不仅对红三叶草的生长和养分吸收无积极影响，而且不利于丛枝菌根真菌侵染植物根系[126]。因此，丛枝菌根真菌与溶磷细菌间的协同作用对植物生长表现的影响具有高度的物种特异性，其中菌根的形成及其作用的发挥可能是影响植物生长表现的主要因素之一。
菌根辅助菌即对丛枝菌根真菌孢子萌发或菌丝生长发挥积极作用的菌丝际细菌[51, 127]，主要包括假单胞菌属、芽孢杆菌属、类芽孢杆菌属 Paenibacillus、红球菌属Rhodococcus和链霉菌属Streptomyces[123, 125, 127−130]，能够通过促进丛枝菌根真菌的定殖与发育影响植物性能表现，帮助丛枝菌根真菌与植物建立共生关系并将根际转变为菌根际。丛枝菌根真菌定殖过程中菌根辅助菌产生的IAA及其诱导的基因表达有助于菌根定殖期间的表型变化，进而促进定殖[131]，而丛枝菌根真菌的成功定殖也会诱导植物激素水平[132]和根系分泌物化学成分[128]的改变，从而引起根系形态、结构的改变，同时在分泌物的数量和质量上影响根际微生物种群，使植物可以通过调节不同过程，灵活地做出响应。
4.3 植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌间的信号交流
植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌协同互作进行物质交流以适应养分胁迫环境的同时，也产生一系列信号交流，调控植物和微生物相关基因的表达[74, 133]，进而可能推动微生物群落与植物的协同进化。植物、丛枝菌根真菌和溶磷细菌之间以丛枝菌根真菌为连接媒介，通过丛枝界面和菌丝际界面进行微调通信，菌丝际溶磷细菌影响植物-丛枝菌根真菌共生界面丛枝结构上碳-磷交换相关基因(MtPT4、MtHA1、STR)的表达水平[134]，菌丝际界面溶磷细菌分泌磷酸酶和葡萄糖酸，矿化有机磷，溶解难溶性无机磷[121, 135]，增加丛枝菌根真菌对有效磷的吸收和运输，进一步增强丛枝菌根真菌流向植物的磷通量以及植物向丛枝菌根真菌提供的碳通量。丛枝菌根真菌获得的碳，一部分用于丛枝菌根真菌自身生长发育，另一部分被丛枝菌根真菌外生菌丝转移到菌丝际环境招募溶磷细菌[117]，同时形成特定的菌丝际菌群[113]。WANG等[136]在不同气候区实地采样，并利用受控盆栽实验证明了菌丝际微生物组虽然受到环境因素的显著影响，但存在以α变形菌纲Alphaproteobacteria、放线菌门Actinobacteria和γ变形菌纲Gammaproteobacteria为主的核心成员，且相对丰度与磷酸酶活性显著相关。因此，菌丝分泌物因其独特性可能极大地塑造了特定菌丝际细菌的定殖和功能，可能是驱动溶磷细菌与丛枝菌根真菌之间选择的有效信号。同时，丛枝菌根真菌通过提供不稳定碳源增加细菌的数量和活性，其中果糖可能是丛枝菌根真菌-溶磷细菌界面的一种信号分子[121, 135]。溶磷细菌可以通过响应丛枝菌根真菌分泌的果糖调节蛋白质分泌系统，刺激磷酸酶基因的表达以及磷酸酶释放到生长介质中的速率[136]。也有研究表明[137]：溶磷细菌在响应丛枝菌根真菌分泌物的同时也会刺激菌丝表面磷转运蛋白基因的表达，进而促进磷的转运。
细菌利用自身的信号转导系统响应菌丝分泌物信号。双元信号系统(TCS)是细菌普遍存在且非常保守的感知和响应外界刺激的调节组分，也是重要的代谢调节系统[138]。DUAN等[139]分析了水拉恩氏菌Rahnella aquatilis TCS中参与碳传感和营养传感的16个基因以及参与调控无机、有机磷活化的8个基因的表达水平，发现TCS在识别菌丝分泌物和菌丝际营养信号中起关键作用，有效地调控菌丝际磷素活性。此外，ZHANG等[140]发现：丛枝菌根真菌可能通过刺激参与细菌三羧酸(TCA)循环中柠檬酸合成酶基因(glt A)的表达，影响溶磷细菌三磷酸腺苷的生成水平，进而影响溶磷细菌的代谢。然而，由于基因的遗传冗余、共生体系培养方式及原位分析技术手段的限制，植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌共生体系间的信号交流在很大程度上仍然未知。
5. 总结与展望
高效的磷养分循环是土壤、植物、微生物多界面互作的系统过程，磷养分胁迫下丛枝菌根真菌与溶磷细菌增强植物磷素获取能力的作用对植物生长和生产至关重要。根系作为植物吸收养分的主要器官，将地上和地下连为一体，控制着植物-土壤-微生物系统间的碳物质流动以在胁迫环境中招募丛枝菌根真菌、溶磷细菌定殖，并在土壤中形成以丛枝菌根真菌为纽带的“植物-根系-根际-丛枝菌根真菌-菌丝际-溶磷细菌”高度动态的根际生命共同体。菌丝际界面内丛枝菌根真菌与溶磷细菌的相互作用，提高了溶磷细菌矿化土壤有机磷和溶解难溶性无机磷的能力，促进了丛枝菌根真菌对土壤有效磷的吸收与转运，进而调控了植物对磷养分的获取、利用过程。现有研究探讨了受控条件下丛枝菌根真菌、溶磷细菌接种对植物生长发育表现的改善，多数研究局限于植物-丛枝菌根真菌、丛枝菌根真菌-溶磷细菌等单一性组合的作用结果，通常忽略了依赖于物种差异性、区域特异性以及时空变异性对植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌相互作用的功能产生的影响。
未来可以在以下几个方面进行深度研究：①丛枝菌根真菌在植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系中发挥关键作用，菌根属性是预测和理解生态系统磷养分循环的关键因素[141]。为深入了解菌根属性在植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系中的作用，破译互作体系作用机制，未来研究应在三者共生体系的基础上关注菌根形态、生理或物候特征与其功能属性的联系。②植物碳投入与收益间的平衡策略对深入理解植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌物质交换机制及其调控途径尤为重要，关注碳驱动下植物-根系-根际-丛枝菌根真菌-菌丝际-溶磷细菌体系的能量流动，分析、鉴定互作体系下植物、丛枝菌根真菌、溶磷细菌代谢物的组成及其潜在功能，对于丰富植物-根系-根际-土壤-微生物多界面互作增效，提高养分效率的相关理论基础具有重要意义。③在自然生态系统中大量的生物或非生物胁迫作用于植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作体系，进而影响其功能属性，使得田间条件下植物-丛枝菌根真菌-溶磷细菌互作增效作用机制持续成为一个重大的挑战。未来可深化土壤环境因素、土壤微生物竞争关系、生物菌剂施用对土壤微生物群落构建及其功能组装的影响研究，深入探讨人工合成菌群互作机制等途径，系统剖析可持续农林业生产的根际工程。
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