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水体富营养化容易导致藻类暴发，不仅破坏水域景观生态，还会造成严重的生态失衡[1−2]。据《2021中国生态环境状况公报》显示：209个国控重点湖泊(水库)中，轻度富营养状态占23.0%，中度富营养状态占4.3%[3]。以太湖为例，2021年3—10月，卫星遥感监测到蓝藻水华现象96次，平均发生面积为117 km2 [4]。水华治理的方法主要有物理、化学和生物法，其中水生生物控藻技术因成本较低且环境友好的特点已成为当前研究的重点和热点[5−6]。水生植物化感作用利用植物所释放的次生代谢产物(化感物质)影响周围藻类生长代谢，从而达到抑藻的目的[7]。沉水植物整株浸没于水中，其根、茎、叶不仅能够吸收水中氮、磷等营养物质，而且可直接向水体中分泌化感物质抑制藻类等浮游生物的生长，在藻类水华治理中具有明显的优势[8−9]。但大部分沉水植物生长季节性较强，如伊乐藻Elodea nuttallii、菹草Potamogeton crispus不耐高温，穗花狐尾藻Myriophyllum spicatum、金鱼藻Ceratophyllum demersum和苦草Vallisneria natans不能越冬，因而不能稳定有效地发挥抑藻作用[10−12]。
圆叶节节菜Rotala rotundifolia为一种可挺水、浮水和沉水生长的水生植物，它的沉水态为多年生草本植物，温度适应范围广，为4~30 ℃；圆叶节节菜对氮、磷去除效果大于80%[13]，在水生态系统恢复方面具有较强的应用潜力，但其抑藻性能和作用机制尚不明了。鉴于此，本研究采用超声辅助溶剂浸提圆叶节节菜化感活性物质，研究其对铜绿微囊藻Microcystis aeruginosa的抑制性能和量效关系，对比圆叶节节菜与6种常见沉水植物对铜绿微囊藻生长、光化学效率和抗氧化系统的化感作用，分析圆叶节节菜的抑藻效能和作用机制，以期为圆叶节节菜在藻类水华治理工程应用方面提供理论数据。
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圆叶节节菜取自温州市仙岩风景区内池塘，穗花狐尾藻、苦草、水盾草Cabomba caroliniana、伊乐藻、金鱼藻和轮叶黑藻Hydrilla verticillata购自江苏宁高水生植物基地。铜绿微囊藻(编号FACHB-905)来源于中国科学院水生生物研究所，采用灭菌后的BG-11培养基于QHX-250B人工气候培养箱中扩大培养，光照强度为3 000 lx，光照时间为12 h (光)∶12 h (暗)[14]。
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新鲜的植株体用自来水洗干净后，自然晾干除去表面水分，然后通过真空冷冻干燥进一步去除组织内水分，得到的冻干组织磨碎后，于−20 ℃下保存备用。使用时，称取2 g冻干粉末加入一定溶剂中，采用超声提取沉水植物有效成分，主要参数为m(料)∶V(液)=1∶50，时间为40 min，温度为25 ℃，重复2次。粗提液经双层粗纱布过滤后合并，过0.45 μm有机滤膜，滤液经旋转蒸干除去原溶剂，加入无水乙醇洗脱并定容至10 mL。用植物质量变化表示化感物质的相当量(g·L−1)，得到质量浓度为200 g·L−1的植物提取物母液，于4 ℃储存备用。
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选择水、乙醇(体积分数75%)和石油醚(沸点60~90 ℃)等3种不同极性的溶剂，按1.2.1提取方法制备圆叶节节菜提取物。将对数生长期的藻细胞转接至灭菌后的BG-11培养基中，初始细胞密度约5.0×109个·L−1。100 mL锥形瓶中加入50 mL藻液，设置提取物添加量(质量分数)为0.25%、0.50%、0.75%、1.00%，即每组分别加入125、250、375、500 μL的母液，以不加提取物的处理为对照。每个处理设3个平行。分别于第1天、第3天、第5天取样2 mL，测定铜绿微囊藻的叶绿素a (Chl a)质量浓度。
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设置石油醚提取物的添加量 (质量分数)为0.05%、0.10%、0.20%、0.40%、0.80%，即分别添加25、50、100、200、400 μL母液至50 mL藻液中，以不加提取物的处理为对照，每组处理重复3次，分别于第1天、第3天、第5天取样2 mL，测定铜绿微囊藻的Chl a质量浓度。
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100 mL锥形瓶中加入50 mL初始细胞密度为5.0×109个·L−1的藻液，按0.5%的质量分数分别加入250 μL圆叶节节菜、穗花狐尾藻、苦草、水盾草、伊乐藻、金鱼藻和轮叶黑藻的石油醚提取物，以不加提取物的处理为对照，每组处理重复3次，分别于第1天、第3天、第5天取样2 mL，测定铜绿微囊藻的Chl a质量浓度。分析处理24 h的最大光化学效率(Fv/Fm)和超氧化物歧化酶(SOD)活性。
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取2 mL藻液，暗适应15 min，采用浮游植物分类荧光仪(Phyto-PAM)分析Chl a和Fv/Fm[15]。
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取2 mL藻液，8 000 r·min−1离心5 min收集藻细胞，加入预冷的生理盐水(质量分数为0.9%) 100 μL，使用高通量冷冻组织研磨仪破碎细胞，4 ℃下6 m·s−1速率震荡30 s，间隔60 s，循环6次，即得到酶液。采用南京建成生物有限公司试剂盒的羟胺法测定SOD活性。
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各处理组对铜绿微囊藻生长抑制率(IR)计算公式为：IR=(N0−Ns)/N0×100%。其中，N0和Ns分别为对照组和实验组的Chl a质量浓度(μg·L−1)。
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采用GraphPad Prism 8.0.2进行逻辑回归(Logistic regression)分析，根据提取物质量(取对数)和抑制率之间的关系曲线，得出半最大效应质量浓度(EC50)。
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采用SPSS 26.0进行单因素方差分析，显著性水平为0.05，数据为平均值±标准差。采用GraphPad Prism 8.0.2软件作图。
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由图1可见：3种提取物处理下，藻细胞的生长受到了不同程度的抑制，并表现出剂量效应。圆叶节节菜的水提取物对铜绿微囊藻有一定的抑制效果(图1A)，各处理下抑制率均小于50%，且抑制率受处理时间的影响较小，抑制率的阈值为9.7%~41.8%。由图1B所示：第1天，乙醇提取物的抑制率均低于30%，且提取物低质量分数(0.25%)处理下抑制率为负；第3天提取物高质量分数(1.00%)处理对铜绿微囊藻的抑制效果显著(P＜0.05)，抑制率达67.5%，其他处理下抑制率均小于50%；第5天提取物质量分数为0.75%和1.00%的处理有显著抑制效果(P＜0.05)，抑制率分别为55.2%和89.6%。如图1C所示：石油醚提取物对铜绿微囊藻具有显著的抑制作用(P＜0.05)，第1天提取物1.00%质量分数处理组抑制率达70.5%，第3天各处理组均有完全抑藻效果，且差异不显著，第5天各处理组抑制率基本不变。由此可见，圆叶节节菜水、乙醇和石油醚3种提取物的化感抑藻效应强度不同，抑藻能力由强到弱依次为石油醚、乙醇、水。
图 1 圆叶节节菜3种提取物对铜绿微囊藻的抑制率
Figure 1. Inhibition rates of three solvent extracts from R. rotundifolia on M. aeruginosa
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进一步研究低质量分数处理下石油醚提取物对铜绿微囊藻抑制率的剂量-效应关系(图2)。第1天，各质量分数处理下，铜绿微囊藻的生长响应差异显著(P＜0.05)，质量分数为0.10%和 0.20%的处理组，抑制率为负值。质量分数为0.80%的处理组抑制率较高(38.0%，P＜0.05)。第3天，各处理组对铜绿微囊藻增殖均有一定的抑制效果，且处理组质量分数越高，抑制率越高，出现明显剂量依赖关系；第5天，各处理组的抑制率显著上升(P＜0.05)，质量分数为0.40%和0.80%的高剂量组，抑制率高达97.8%和99.2%。将石油醚提取物质量分数(0.05%、0.10%、0.20%、0.40%和0.80%)转化为提取物质量浓度(5、10、20、40、80 g·L−1)，分别以各采样时间的提取物质量为横坐标，以抑制率为纵坐标，进行Logistic回归分析(表1)，结果表明：圆叶节节菜石油醚提取物对铜绿微囊藻的半最大效应质量浓度随暴露时长的增加而降低，第3天和第5 天均具有显著的剂量-效应关系，发挥效应所需的剂量质量浓度分别为23.15和11.56 g·L−1。
图 2 不同时间下石油醚提取物对铜绿微囊藻抑制率的影响
Figure 2. Effect of petroleum ether extract concentration on inhibition rate of M. aeruginosa under different treatment times
表 1 圆叶节节菜石油醚提取物抑藻的半有效剂量质量浓度
Table 1. Half maximal effective concentration of petroleum ether extract for algae inhibition
t/d 拟合方程 决定系数(R2) EC50 /(g·L－1) 1 y=0.328 8x−0.467 9 0.208 4 87.54 3 y=0.784 5x−0.543 2 0.906 9 23.15* 5 y=0.689 7x−0.231 0 0.911 9 11.56* 说明：x表示提取物质量(取对数)；y表示抑制率。*表示差异显著(P＜0.05)。 -
本研究所采用的沉水植物提取物对铜绿微囊藻均有一定的抑制效果(图3)。第1天，相较于对照组，所有植物提取物处理对铜绿微囊藻的生长均有显著抑制作用(P＜0.05)，且圆叶节节草和穗花狐尾藻处理铜绿微囊藻Chl a显著低于其他处理(P＜0.05)，说明这2种沉水植物抑藻响应时效较快。随时间的增加，植物处理组Chl a均呈下降趋势，第5天，Chl a差异不显著，此时Chl a低于20 μg·L−1。而对照组不受胁迫，Chl a随时间增加而升高，第5天Chl a 高达1 013.89 μg·L−1。
图 3 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻叶绿素a (Chl a)质量浓度的影响
Figure 3. Effect of different submerged plant extracts on chlorophyll a (Chl a) content of M. aeruginosa
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由图4可见：处理24 h，对照组Fv/Fm稳定在较高水平，植物处理组的Fv/Fm为0.02~0.06，为对照组的8.3%~13.9%，均显著低于对照组(P＜0.05)，但是处理组之间藻细胞的Fv/Fm差异不显著。由此可见，铜绿微囊藻的光系统PS Ⅱ对这几种沉水植物提取物的胁迫均较为敏感。
图 4 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻最大光化学效率(Fv/Fm)的影响
Figure 4. Effect of different submerged plant extracts on maximum photochemical efficiency (Fv/Fm) of M. aeruginosa
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从图5可见：圆叶节节菜和水盾草提取物处理组的胞内SOD活性分别是对照组的1.48和1.53倍，显著高于对照组和其他植物处理组(P＜0.05)。穗花狐尾藻处理组的SOD活性显著低于对照组(P＜0.05)，而苦草、金鱼藻、伊乐藻和轮叶黑藻提取物处理后藻细胞SOD活性与对照组无显著差异。
图 5 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻SOD活性的影响
Figure 5. Effect of different submerged plant extracts on SOD activity of M. aeruginosa
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植物抑制藻类生长主要归因于不同种类化感物质的胁迫，根据生物合成途径，已报道的植物化感物质可分为酚类、萜类、脂肪酸类和生物碱类等4种主要类型[16]。本研究中，圆叶节节菜水、乙醇和石油醚3种溶剂提取物对铜绿微囊藻的抑制效果差异显著，抑藻率从大到小依次为石油醚、乙醇、水。由此可见，非极性的石油醚提取物对铜绿微囊藻有较好的抑制效果。张胜娟[17]在研究槐叶萍Salvinia natans提取物对铜绿微囊藻抑制效应时，也得到了类似的结果，发现抑制作用由强到弱依次为乙酸乙酯、丙酮、乙醇、水，其中乙酸乙酯粗提物检测到不饱和脂肪酸类、酯类和芳香类化合物质。但是高云霓等[18]采用正己烷、二氯甲烷、乙酸乙酯、丙酮和甲醇这5种极性跨度较大的溶剂洗脱苦草分泌物的化感物质后，发现甲醇洗脱组分抑藻活性最强，最佳活性抑藻组分为咖啡酸、原儿茶酸、香草酸等9种酚酸类化感物质。说明不同种类植物的化感物质可能有较大的差异。溶剂的极性大小决定了植物组织内各种成分在不同溶剂中的溶解性，极性溶剂获得较多亲水性化感物质，非极性溶剂获得较多亲脂性化感物质[19]。本研究中，3种提取液颜色差异明显，水、乙醇和石油醚提取液分别为棕黄色、深绿色和明黄色，后续研究将对这3种提取物的主要成分进行分析比较，研究其抑藻效能。不同极性溶剂提取物抑藻效应的作用方式不同，导致藻细胞受到胁迫时敏感性不一，从而影响起效时间和有效时长[20]。目前研究较多的亲水性化感物质组分为酚酸类，如阿魏酸、丙二酸可增加细胞膜通透性，导致细胞内溶物外流和诱导脂质过氧化，从而造成藻细胞生长抑制或细胞坏死[21]；香草酸和肉桂酸可使Chl a和藻胆蛋白下降，破坏铜绿微囊藻细胞的捕光天线[22]。亲脂性化感物质的作用方式则是直接接触破坏脂溶性生物细胞膜进入细胞，在胞内溶解、吸收、分布和转运，从而影响一系列生理生化活动[23]。例如2-甲基乙酸乙酯可能引起藻细胞质膜完整性改变，造成K+、Ca2+泄漏[24]；N-苯基-2-萘胺可能通过破坏细胞膜、增加超氧阴离子自由基$ {\mathrm{O}}_{2}^{\cdot -} $含量、降低Chl a等方式抑制铜绿微囊藻细胞的生长[25]。
本研究发现：第3天和第5天均具有显著的剂量-效应关系。而研究初期(第1天)，2个低质量分数(0.10%和0.20%)处理组抑制率出现负值，说明圆叶节节菜化感物质对藻细胞生长也符合低促高抑的Hormesis效应。这一效应也出现在了圆叶节节菜乙醇提取物对铜绿微囊藻作用的第1天，即低质量分数(0.25%)处理下抑制率为负。这与董颖娜等[26]的研究结果一致，分析原因认为可能低质量分数的化感物质改变了藻细胞的通透性，减小了物质传输阻力，促进了藻细胞对营养盐的吸收和利用。
光合作用是藻类生长过程中最重要的生理过程之一。圆叶节节菜和其他沉水植物提取物处理后，铜绿微囊藻Chl a质量浓度均显著下降。穗花狐尾藻和圆叶节节菜响应最快，原因是不同植物源的化感物质活性不同，抑藻效果也不尽相同。随着处理时间的延长，各沉水植物提取物的抑藻效果无显著差异。张之浩等[27]的研究也得到了类似的结果，即苦草、轮叶黑藻、狐尾藻Myriophyllum verticillatum等常见沉水植物衍生的化感物质能显著降低富营养化水体中的Chl a质量浓度，对水体中浮游藻类的抑制效应较明显且稳定。Fv/Fm是衡量藻类PSⅡ光合性能的主要参数，是表征藻类光合作用效率的重要指标[28]。PSⅡ是化学物质作用于藻类细胞的重要位点之一，孙东等[29]研究了天然植物成分原儿茶酸抑制米氏凯轮藻Karenia mikimotoi的生长机制，发现其阻碍了米氏凯轮藻的PS Ⅱ电子传递和电子吸收途径。熊珍珍等[30]在调查水杨酸对刚毛藻Cladophora的抑制机制时，发现其Fv/Fm迅速下降，PSⅡ光合活性显著降低。本研究不同沉水植物化感物质处理24 h后，铜绿微囊藻细胞Fv/Fm均大幅降低，可见藻细胞PSⅡ会受到各种沉水植物提取物的胁迫损伤，降低藻光合作用效率，使同化产物减少，从而抑制其生长。
藻细胞在正常代谢下，由于氧化磷酸化过程，细胞器会产生适量的活性氧(ROS)。受到外界环境胁迫时，胞内ROS水平升高造成细胞损伤，但藻细胞的抗氧化系统也有自身的调节机制[31]。SOD是植物抗氧化系统的首要防线，在清除ROS方面发挥着重要作用，其活性可直接反映生物体抵御不良环境的能力[32−33]。本研究中，圆叶节节菜与水盾草提取物处理24 h显著提高了铜绿微囊藻细胞的SOD活性，说明铜绿微囊藻抗氧化系统通过升高SOD活性以平衡ROS来减轻机体伤害。但穗花狐尾藻处理组的SOD活性显著低于对照组。赵文婧[34]采用穗花狐尾藻提取物处理铜绿微囊藻也观察到了这个现象，当提取物质量浓度为5、10和20 g·L−1时，铜绿微囊藻的SOD活性均先升高后降至显著低于对照。可能当ROS过高时，SOD合成结构遭到破坏，活性氧不能被抗氧化酶及时清除，藻细胞大量死亡，抗氧化酶活性下降[35]。
综上所述，沉水态圆叶节节菜水、乙醇、石油醚提取物对铜绿微囊藻均有一定的抑制效应，其中以石油醚提取物效果最佳，并具有显著的剂量-效应关系。圆叶节节菜提取物和穗花狐尾藻提取物的抑藻能力相较其他沉水植物具有一定的快速响应优势。圆叶节节菜化感物质胁迫铜绿微囊藻细胞生长具有多方面的生理作用，可降低藻细胞Chl a质量浓度和Fv/Fm，升高抗氧化酶SOD活性。
Allelopathic and algal inhibition effects of submerged aquatic plant Rotala rotundifolia
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摘要:
目的 研究沉水态圆叶节节菜Rotala rotundifolia的化感抑藻效果及潜在抑藻机制，可为圆叶节节菜在藻类水华治理工程应用中提供理论基础。 方法 以铜绿微囊藻Microcystis aeruginosa为代表性藻种，采用超声辅助溶剂浸提方式，研究水、乙醇和石油醚3种溶剂提取物的抑藻性能，并从叶绿素a (Chl a)质量浓度、最大光化学效率(Fv/Fm)及超氧化物歧化酶(SOD)活性等方面比较了圆叶节节菜与6种常见沉水植物的抑藻作用。 结果 圆叶节节菜3种溶剂提取物的抑藻能力从大到小依次为石油醚、乙醇、水，石油醚提取物对铜绿微囊藻有显著的抑制作用(P＜0.05)，抑制率最高可达99.9%；量效分析表明：圆叶节节菜石油醚提取物有低促高抑现象，半最大效应质量浓度(EC50)为11.56 g·L−1(第5天)；与常见的沉水植物抑藻效果相比，圆叶节节菜和穗花狐尾藻Myriophyllum spicatum处理的Chl a质量浓度显著低于其他处理(P＜0.05，第1天)；所有植物处理的Fv/Fm均显著低于对照(P＜0.05)；圆叶节节菜和水盾草Cabomba caroliniana的SOD活性分别是对照的1.48和1.53倍，穗花狐尾藻的SOD活性显著下降(P＜0.05)，而苦草Vallisneria natans、金鱼藻Ceratophyllum demersum、伊乐藻Elodea nuttallii和轮叶黑藻Hydrilla verticillata处理与对照无显著差异。 结论 沉水态圆叶节节菜石油醚提取物具有较强的抑藻效应，表现为减少铜绿微囊藻细胞Chl a质量浓度、降低光化学效率及加剧氧化损伤等，在微囊藻水华防控方面具有较强的应用潜力。图5表1参35 Abstract:Objective This study aims to investigate the allelopathic and potential algal inhibition mechanism of submerged Rotala rotundifolia, so as to provide a theoretical basis for the application of R. rotundifolia in algal bloom control engineering. Method Taking Microcystis aeruginosa as the representative algal species, the algal inhibition ability of water, ethanol and petroleum ether extracts of the plant was investigated using ultrasound-assisted solvent extraction technique. The inhibition effects of R. rotundifolia and six common submerged plants on M. aeruginosa were compared from the perspectives of chlorophyll a (Chl a) content, maximum photochemical efficiency (Fv/Fm) and superoxide dismutase (SOD) activity. Result The algae inhibition ability of the three solvent extracts of R. rotundifolia in descending order was petroleum ether, ethanol, and water. The petroleum ether extract exhibited a significant inhibitory effect on M. aeruginosa (P＜0.05) with an inhibition rate up to 99.9%. Quantitative analysis showed that the petroleum ether extract of R. rotundifolia presented low concentration promotion and high concentration inhibition, with a minimum median effect concentration (EC50) of 11.56 g·L−1 (day 5). The contents of Chl a in R. rotundifolia and Myriophyllum spicatum treatments were significantly lower than those in other treatments (P＜0.05, day 1). The Fv/Fm of all plant treatments were significantly lower than that of the control (P＜0.05). The SOD activities of R. rotundifolia and Cabomba caroliniana were 1.48 and 1.53 times higher than those of the control, respectively, while the SOD activity of Myriophyllum spicatum decreased significantly (P＜0.05). The treatments of Vallisneria natans, Ceratophyllum demersum, Elodea nuttallii, and Hydrilla verticillata showed no significant difference from the control. Conclusion The petroleum ether extract of R. rotundifolia has a strong inhibitory effect on algal. It can reduce the Chl a content in Microcystis aeruginosa cells, decrease photosynthetic efficiency, and intensify the oxidative damage. It has strong application potential in the prevention and control of Microcystis algal blooms. [Ch, 5 fig. 1 tab. 35 ref.] -
Key words:
- Rotala rotundifolia /
- submerged plant /
- Microcystis aeruginosa /
- plant extracts /
- algal inhibition
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紫甘蓝Brassica oleracea var. capitata f. rubra是十字花科Brassicaceae芸苔属Brassica结球甘蓝B. oleracea var. capitat的一个变型，是云南干热河谷农业区冬季特色优势农产品之一，具有适应性广、速生、早结丰产、保质期长、不易腐败和经济价值高等特点。紫甘蓝在元谋坝区种植面积较广。然而，随着当地化肥农药的大量施用，加之燥红壤黏粒较多，遇降雨土壤易板结，养分易流失，导致土壤肥力下降，影响作物的产量和品质。生物质炭是良好的土壤改良剂[1]，施入土壤后会改变土壤性状，同时可作为缓释肥料载体，提高作物产量[2]，近年来被广泛应用于农业生产领域。有机肥能为作物生长持续供应养分，同时能够改善土壤结构，保障蔬菜优质高产，是生产有机蔬菜不可替代的肥料[3]。有研究[4]表明：生物质炭与有机肥配施比单施更益于平邑甜茶Malus hupehensis幼苗的生长发育，更好地防控苹果Malus pumila连作障碍。李喜凤等[5]研究证明：生物质炭与有机肥配施可显著增强0~40 cm土壤总有机碳、颗粒有机碳、轻质有机碳、微生物量碳、易氧化有机碳和可溶性有机碳质量分数，有助于苹果成花，促进植株生长，提高产量。张毅博等[6]研究表明：生物质炭与有机肥的配施提高了土壤有机碳和全氮含量，从而改善土壤质地，提高土壤肥效。ARIF等[7]也研究发现：在低肥力碱性土壤中，生物质炭与有机肥的配施能显著提高磷素利用率，同时提高了玉米Zea mays-小麦Triticum aestivum的生产力和农田土壤质量。SÁNCHEZ-MONEDERO等[8]的研究结果显示：与单施生物质炭相比，生物质炭与有机肥(羊粪堆肥)混施使番茄Solanum lycopersicum果实质量增加16%，直径增加9%，硬度提高8%。目前，生物质炭与有机肥配施在经济果木和作物方面均有研究，但针对云南干热河谷坝区燥红壤改良和紫甘蓝生长的研究尚未见报道。鉴于此，本研究以元谋燥红壤为研究对象，紫甘蓝为供试材料，研究竹炭与有机肥配施对燥红壤土壤肥力及紫甘蓝光合特性、产量和品质的影响，以期获得元谋坝区紫甘蓝优质高产的配施策略，为生物炭在蔬菜生产应用中提供科学依据。
1. 材料与方法
1.1 试验地概况
田间试验于2019年7−12月在云南省楚雄彝族自治州元谋县南城街150号热区生态研究所大田试验基地(25°41.5′N，101°52.6′E)进行。元谋属南亚热带干热季风气候，热量充足，年平均气温为21.9 ℃，年平均降水量613.8 mm，年日照时数2 670.4 h，无霜期302~331 d。
1.2 试验材料
供试土壤燥红壤(0~20 cm)基本理化性质为pH 6.60，有机质6.30 g·kg−1，全氮0.65 g·kg−1，全磷2.20 g·kg−1，全钾17.22 g·kg−1，速效磷10.67 mg·kg−1，速效钾108.41 mg·kg−1。
供试紫甘蓝品种为普罗米悠‘Puluomiyou’，是元谋干热河谷地区主要种植的紫甘蓝品种，其生长期约100~120 d，为云南省农业科学院热区生态农业研究所提供。
供试生物质炭为竹炭，购于福建优选炭业有限责任公司。其以竹材经450~480 ℃温度炭化1 h而成。竹炭pH为11.31，有机碳质量分数为860.60 g·kg−1，全氮10.30 g·kg−1，平均孔径为2.654 43 nm。
供试有机肥为当地农户常用的经羊粪发酵产生的堆肥，其pH为7.63，氮、五氧化二磷、氧化钾质量分数分别为46.00、14.50、9.80 g·kg−1。
1.3 试验设计
采用3×3完全方案设计，设置竹炭用量3个水平，有机肥用量3个水平，加上空白对照(ck)，共计10个处理(表1)。每个处理3次重复。
表 1 试验设计Table 1 Design of field experiment处理代号 竹炭(B)/% 有机肥(F)/(t·hm−2) 处理代号 竹炭(B)/% 有机肥(F)/(t·hm−2) 对照 0 0 B6F10 6 10 B4F5 4 5 B8F10 8 10 B6F5 6 5 B4F20 4 20 B8F5 8 5 B6F20 6 20 B4F10 4 10 B8F20 8 20 试验地总面积为600 m2，每个小区面积为20 m2(4 m×5 m)，每个处理3个重复，共30个小区。于2019年7月用旋耕机将小区土壤翻匀晾晒，并用铁板将各小区隔开。7月末按照试验设计将生物质炭和有机肥一次性施入小区(随机组合)，并再次将土壤翻匀(土肥厚度约30 cm)。9月5日种植长势均一株高为6.57~7.50 cm紫甘蓝幼苗，株距为30.00 cm，行距为20.00 cm，并覆膜，保持充分灌水，后期隔3 d灌水1次。在9月底和10月底进行追肥(每个小区追施尿素300 g，磷酸二氢钾140 g)，促进紫甘蓝幼苗期和莲座期生长。试验灌溉方式为地表滴灌，每株幼苗1个滴头，滴头设置在同一侧，滴头与幼苗的距离约为3 cm，滴头间距与株距相同。期间管理方式按当地方式管理。
1.4 测定方法
土壤：2019年12月底紫甘蓝采收后，在每个小区采用5点取样法采集0~20 cm土层土样，并将每个处理混匀带回实验室风干。一部分过1.00 mm筛，装自封袋用于土壤pH和速效成分的测定；另一部分过0.25 mm筛，装自封袋用于土壤有机质、全磷和全钾质量分数的测定。土壤理化性质参照文献[9]测定。其中，土壤pH采用pH酸度计(PHS-3C，PHS-4C 型)测定；土壤有机质质量分数采用油浴加热-重铬酸钾氧化容量法测定；全磷采用高氯酸消解-钼锑抗比色法测定；土壤有效磷采用Brayl 法(0.025~0.030 mol·L−1，氟化铵)浸提剂测定；全钾和速效钾均使用电感耦合等离子体发射光谱仪(ICP)测定。
光合特性：定期观测紫甘蓝生长状况，于每月月底选择晴朗天气在11:00−16:00采用Li-6400Xt测定紫甘蓝不同生长时期(幼苗期、莲座期、结球期、成熟期)叶片的净光合速率、蒸腾速率、气孔导度和胞间二氧化碳摩尔分数。
产量和品质：12月底紫甘蓝收获后称量，记录每个小区紫甘蓝产量，并在每个小区选取长势基本一致的10株，去掉外叶，进行维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素等品质分析。其中：可溶性蛋白质采用考马斯亮蓝G-250染色法测定，维生素C采用2,6-二氯酚靛比色法，还原糖采用3,5-二硝基酚水杨酸比色法测定，花青素采用质量分数为1%盐酸浸提比色法测定[10]。
1.5 数据处理
数据采用Excel 2016进行整理，使用Origin 2017作图，采用SPSS 21.0统计分析软件进行双因素方差分析和多重比较，用Duncan法比较处理间的差异显著性(P＜0.05)。
2. 结果与分析
2.1 竹炭与有机肥配施对土壤基本理化性质的影响
由图1可知：竹炭与有机肥配施对紫甘蓝地土壤pH以及有机质、全磷、有效磷、全钾和速效钾质量分数均具有不同程度的影响。与对照相比，竹炭与有机肥配施能显著提高土壤速效钾质量分数(P＜0.05)，同时高量有机肥与竹炭配施显著提高了土壤有效磷质量分数(P＜0.05)。其中，pH以B8F10处理最高；有机质和全钾以B4F10处理最高，分别提高了107.93%和46.06%；全磷以B8F5处理最高，提高了58.67%；有效磷以B6F20处理最高，提高了157.44%；速效钾以B8F20最高，提高了226.60%。
图 1 竹炭与有机肥配施对土壤理化性质的影响Figure 1 Effects of bamboo charcoal and organic fertilizer application on soil physical and chemical properties在5 t·hm−2有机肥用量条件下，土壤有机质和全磷质量分数随竹炭比例的增加而增加，全钾和有效磷以B6F5处理较高，而对速效钾无显著影响(P＞0.05)。在10 t·hm−2有机肥用量下，土壤有机质和全钾质量分数以B4F10处理较高，全磷以B6F10处理较高，高比例竹炭的施用反而降低了土壤有机质和全磷质量分数，有效磷和速效钾质量分数随竹炭量的增加而增加，但对速效钾影响不显著。在20 t·hm−2有机肥用量下，土壤速效养分(有效磷和速效钾质量分数)均较高，有机质质量分数随竹炭比例的增加而增加，全磷、全钾和有效磷以B6F20处理最高，速效钾以B8F20处理最高。而在同一有机肥用量下，各处理间土壤pH均无显著差异(P＞0.05)。
2.2 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝光合特性的影响
由图2可知：与对照相比，除紫甘蓝幼苗期外，竹炭和有机肥配施后紫甘蓝各生长时期的净光合速率、蒸腾速率、气孔导度和胞间二氧化碳摩尔分数总体上有提高趋势。紫甘蓝叶片净光合速率从幼苗期到结球期不断增大，在结球期达到顶峰，成熟期逐渐减弱；叶片蒸腾速率和气孔导度(除对照外)在莲座期最大，结球期和成熟期逐渐减弱；除对照和B4F5处理外，叶片胞间二氧化碳摩尔分数在莲座期达到最大，紫甘蓝叶片光合作用从幼苗期到结球期逐渐增强，而成熟期逐渐减弱。与对照相比，除B8F5处理外，竹炭与有机肥配施对紫甘蓝叶片4个时期净光合速率均值提高了1.14%~23.54%；竹炭与有机肥配施对紫甘蓝叶片4个时期蒸腾速率和胞间二氧化碳摩尔分数均值较对照分别提高了3.01%~43.52%和2.33%~9.11%；除B4F5处理外，竹炭与有机肥配施对紫甘蓝叶片4个时期气孔导度均值较对照处理提高了2.33%~39.54%。
图 2 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝日均光合特性的影响Figure 2 Effects of bamboo charcoal and organic fertilizer application on daily averaged photosynthetic characteristics of B. oleracea var. capitata f. rubra在5 t·hm−2有机肥用量下，B6F5处理各时期叶片净光合速率、蒸腾速率和气孔导度均能维持较高水平，与另外2个处理相比，叶片净光合速率、蒸腾速率和气孔导度分别增加了9.08%~24.55%、1.56%~11.28%和18.18%~23.81%，而对叶片胞间二氧化碳摩尔分数无显著差异。在10 t·hm−2有机肥用量下，各时期叶片净光合速率随竹炭比例的增加而增加，与B4F10相比，B6F10和B8F10处理的净光合速率均值分别提高了6.30%和13.84%；叶片蒸腾速率以B6F10处理较高，较B4F10和B8F10处理分别提高了16.44%和12.70%，而对叶片气孔导度和胞间二氧化碳摩尔分数无显著性差异。在20 t·hm−2有机肥用量下，叶片净光合速率、蒸腾速率和胞间二氧化碳摩尔分数随竹炭量的增加而呈减弱趋势，B6F20和B8F20较B4F20处理对叶片净光合速率、蒸腾速率和胞间二氧化碳摩尔分数分别降低了8.93%~19.48%、2.41%~10.68%和4.48%~5.16%，而叶片气孔导度则以B6F20处理较高，较B4F20和B8F20处理分别提高了11.11%和5.26%。
2.3 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝产量的影响
与对照相比，竹炭与有机肥配施均不同程度提高了紫甘蓝产量且各处理间表现不同，增产幅度为9.28%~58.11%，其中以B6F10处理下紫甘蓝产量最高，其次为B8F10处理，紫甘蓝产量分别较对照提高了58.11%和44.16%(图3)。当有机肥用量为5和20 t·hm−2时，紫甘蓝产量随竹炭用量的增加呈现下降的趋势；当有机肥用量为10 t·hm−2时，紫甘蓝产量以B5F10处理较高，但处理间差异不显著(P＞0.05)。综合来看，10 t·hm−2有机肥用量下添加6%竹炭处理对紫甘蓝增产效果最佳。
图 3 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝产量的影响Figure 3 Effects of bamboo charcoal and organic fertilizer application on yield of B. oleracea var. capitata f. rubra2.4 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝品质的影响
图4显示：与对照相比，竹炭与有机肥配施均提高了紫甘蓝维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素质量分数。紫甘蓝中维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素质量分数分别提高了13.79%~33.29%、0.06%~11.17%、5.44%~27.97%和8.00%~33.88%，其中维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素质量分数分别以B4F10、B8F5、B6F10、B6F10处理下最高。在同一有机肥用量条件下，各处理间紫甘蓝中维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素质量分数无显著差异(P＞0.05)，其中，在5 t·hm−2有机肥用量下，维生素C和花青素质量分数以B6F5处理较高，还原糖随竹炭量的增加略有增加，可溶性蛋白质以B4F5处理较高；在10 t·hm−2有机肥用量下，维生素C质量分数随竹炭比例的增加而略微有下降的趋势，可溶性蛋白质和花青素质量分数以B6F10处理较高，还原糖无显著差异；在20 t·hm−2有机肥用量下，维生素C、可溶性蛋白质和花青素质量分数以B6F20处理较高，而还原糖随竹炭比例的增加而降低。
图 4 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝品质的影响Figure 4 Effects of bamboo charcoal and organic fertilizer application on quality of B. oleracea var. capitata f. rubra2.5 方差分析
本研究土壤样品采集于紫甘蓝成熟期，因此，采用土壤基本理化性质、成熟期的紫甘蓝光合特性指标和产量及品质进行双因素和单因素方差分析。表2显示：竹炭添加比例对土壤速效钾、土壤全磷、有效磷质量分数和紫甘蓝光合特性有极显著影响(P＜0.01)，对紫甘蓝还原糖和花青素质量分数有显著影响(P＜0.05)；有机肥用量对土壤pH、全磷、有效磷、全钾、速效钾质量分数及紫甘蓝净光合速率、蒸腾速率、胞间二氧化碳摩尔分数、产量和紫甘蓝还原糖、可溶性蛋白质质量分数有极显著影响(P＜0.01)，对土壤有机质、紫甘蓝维生素C和花青素质量分数具有显著影响(P＜0.05)；除土壤pH外，竹炭与有机肥的交互效应对土壤pH具有显著影响(P＜0.05)；对土壤其他理化性质、紫甘蓝光合特性和还原糖质量分数均具有极显著影响(P＜0.01)，而各处理对紫甘蓝可溶性蛋白质有显著影响(P＜0.05)，对土壤理化性质和紫甘蓝光合特性、产量及其维生素C、还原糖、花青素均具有极显著的影响(P＜0.01)。
表 2 方差分析Table 2 Analysis of variance (P-values)参数 双因素 单因素处理 竹炭 有机肥 竹炭×有机肥 pH 0.869 ＜0.001*** 0.017* ＜0.001*** 有机质 0.419 0.011* ＜0.001*** ＜0.001*** 全磷 0.001** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 有效磷 0.001** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 全钾 0.522 ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 速效钾 ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 净光合速率 ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 蒸腾速率 ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 气孔导度 ＜0.001*** 0.902 ＜0.001*** ＜0.001*** 胞间二氧化碳摩尔分数 ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** ＜0.001*** 产量 0.081 ＜0.001*** 0.199 ＜0.001*** 维生素C 0.335 0.029* 0.334 0.005** 还原糖 0.041* 0.001** ＜0.001*** ＜0.001*** 可溶性蛋白质 0.807 0.003** 0.853 0.035* 花青素 0.027* 0.045* 0.203 0.006** 说明：*、**和***分别表示在0.05、0.01和0.001水平上差异显著 3. 讨论
3.1 竹炭与有机肥配施对土壤基本理化性质的影响
紫甘蓝适宜生长环境趋向于中性[11]。本研究中竹炭(pH 11.31)和有机肥(pH 7.63)呈碱性，与对照 (pH 6.63)相比，各竹炭与有机肥配施处理均不同程度地提高了土壤pH，使土壤趋于中性。本研究发现：竹炭与有机肥配施能显著提高土壤有机质、有效磷和速效钾质量分数，同时提高土壤全磷和全钾质量分数。其原因可能是生物质炭和有机肥之间存在互作效应[12]，生物质炭通过与有机矿物的相互作用，形成有机-矿物复合物，促进有机肥中碳的稳定，增加土壤有机质质量分数；生物质炭的施用能抑制土壤中氮磷的淋失[13]，有机肥也能够对氮磷进行补偿[14]，从而提高了土壤氮磷养分含量，弥补生物质炭本身的养分亏缺，两者具有一定的协同作用[15]。竹炭与有机肥配施还提高了土壤中全钾和速效钾质量分数，这与贺丽群等[16]的研究结果相似。总之，从对土壤肥力性状的作用方式来看，生物质炭与有机肥配施对土壤具有一定的互补性，两者通过同化作用[17-19]，改善了作物对于养分的吸收及转运，促进作物对土壤营养元素的吸收。
3.2 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝光合特性的影响
本研究表明：竹炭与有机肥配施提高了紫甘蓝各时期净光合速率、蒸腾速率和气孔导度，这说明竹炭与有机肥配施有利于改善紫甘蓝生长的生理活性强度[20]，增强对外界二氧化碳的捕获，导致光合作用强度增大。这可能是因为有机肥的施用可增强植物的光合性能[21]，竹炭添加提高了有机肥的利用效率，且高量(20 t·hm−2)或中量(10 t·hm−2)有机肥中添加4%或6%竹炭更利于提高紫甘蓝光合特性，提高有机物质的积累，增大光合作用强度。有机肥的施用可延缓叶片的衰老，增强叶片的光合作用和抗逆性[22]，同时，有机肥的施用可提高叶绿素含量，使得叶片叶肉细胞光合作用活性增加[23]，进而导致紫甘蓝光合作用强度增加。此外，竹炭与有机肥的配施为紫甘蓝生长提供了更多的养分。
3.3 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝产量的影响
大多研究结果显示：生物质炭与有机肥配施使作物增产效果更佳，更益于植物的生长。应金耀等[24]研究表明：生物质炭与有机肥配合施用使青菜Brassica chinensis产量高于单施生物炭处理，在促进蔬菜生长方面优于其他处理。本研究显示：竹炭与有机肥配施处理的紫甘蓝产量均高于对照，其中施用10 t·hm−2的有机肥下添加6%生物质炭增产效果更佳，较对照增产58.11%，这与LI等[25]研究结果类似。生物质炭与有机或无机肥料配合施用，作物增产效果更佳[26]。韩晓亮等[27]研究表明：适量生物质炭的施用可提高根系代谢活动，确保作物稳定增产，在一定程度上可促进作物产量的积累，进而提高作物长势。但也有不一致的研究结果，表明生物质炭与无机或有机肥料配施可能受多种因素的影响，包括土壤类型、生物质炭种类、气候条件[28]、施用量和作物种类[29]等，导致生物质炭与有机或无机肥料配合施用的增产效应不同。
3.4 竹炭与有机肥配施对紫甘蓝品质的影响
紫甘蓝含有丰富的维生素C、还原糖、可溶性蛋白质、花青素等营养物质[30]，施用有机肥(粪便、秸秆等)有利于提高养分的利用效率[31]，促进紫甘蓝对养分的吸收，从而改善紫甘蓝品质。生物质炭与有机肥的配施能提高农作物品质，如张宇等[32]研究发现：氮肥减量60%和有机肥增加40%基础上添加生物质炭提高了大蒜Allium sativum 鳞茎及蒜薹中的游离氨基酸含量、可溶性糖及蔗糖含量；易洪海等[33]研究表明：生物质炭与有机肥配合施用使藜蒿Artemisia selengensis中维生素C、可溶性糖、可溶性蛋白质分别增加4.80%~6.40%、1.86%~3.65%、0.74%~2.22%。本研究中，与对照相比，竹炭与有机肥配施均提高了紫甘蓝维生素C、还原糖、可溶性蛋白质和花青素质量分数，提高幅度分别为13.79%~33.29%、0.06%~11.17%、5.44%~27.97%和8.00%~33.88%，这可能是因为有机肥提高了土壤养分含量，尤其速效钾和全钾为紫甘蓝生长所必需的营养成分。双因素方差分析显示：有机肥对紫甘蓝品质具有极显著或显著影响，适量有机肥与生物质炭配施可以促进农作物生长发育，提高蔬菜品质[34]。本研究结果显示：6%竹炭与中量(10 t·hm−2)有机肥配施对紫甘蓝可溶性蛋白质和花青素质量分数提升效果更佳，且产量较高。这可能是因为生物质炭孔隙发达，有机肥肥效长，可为紫甘蓝的生长持续供应养分。
4. 结论
与对照相比，竹炭与有机肥配施提高了土壤pH，同时提高了有机质、全磷、有效磷、全钾和速效钾质量分数；提高了紫甘蓝叶片除幼苗期外其他时期净光合速率、蒸腾速率、气孔导度和胞间二氧化碳摩尔分数；总体上提高了紫甘蓝产量，同时提高了紫甘蓝维生素C、还原糖、可溶性蛋白质、花青素质量分数。从紫甘蓝增产效益来看，添加6%竹炭与10 t·hm−2的有机肥为最佳施肥配比，该处理下紫甘蓝可溶性蛋白质和花青素质量分数最高。竹炭、有机肥、竹炭与有机肥的交互效应对土壤养分质量分数与紫甘蓝叶片光合特性指标、产量、品质有极显著或显著的影响，竹炭与有机肥配施为紫甘蓝生长持续供应养分，促进紫甘蓝生长，提高紫甘蓝产量和品质。
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图 1 圆叶节节菜3种提取物对铜绿微囊藻的抑制率
Figure 1 Inhibition rates of three solvent extracts from R. rotundifolia on M. aeruginosa
图 2 不同时间下石油醚提取物对铜绿微囊藻抑制率的影响
Figure 2 Effect of petroleum ether extract concentration on inhibition rate of M. aeruginosa under different treatment times
图 3 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻叶绿素a (Chl a)质量浓度的影响
Figure 3 Effect of different submerged plant extracts on chlorophyll a (Chl a) content of M. aeruginosa
图 4 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻最大光化学效率(Fv/Fm)的影响
Figure 4 Effect of different submerged plant extracts on maximum photochemical efficiency (Fv/Fm) of M. aeruginosa
图 5 不同沉水植物提取物对铜绿微囊藻SOD活性的影响
Figure 5 Effect of different submerged plant extracts on SOD activity of M. aeruginosa
表 1 圆叶节节菜石油醚提取物抑藻的半有效剂量质量浓度
Table 1. Half maximal effective concentration of petroleum ether extract for algae inhibition
t/d 拟合方程 决定系数(R2) EC50 /(g·L－1) 1 y=0.328 8x−0.467 9 0.208 4 87.54 3 y=0.784 5x−0.543 2 0.906 9 23.15* 5 y=0.689 7x−0.231 0 0.911 9 11.56* 说明：x表示提取物质量(取对数)；y表示抑制率。*表示差异显著(P＜0.05)。 
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