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随着城市化的发展，如何处置大量增加的污泥已经成为一个重要问题，国际上污泥的处置方式主要有焚烧、填埋、土地利用等几种，其中污泥土地利用被认为是可持续的主要处置方式，被很多国家采纳[1]。相对农业土地而言，林地施用污泥更具可行性。第一，林地土壤通常相对贫瘠且较少施肥，而城市污泥含有丰富的植物生长所需养分，可补充林地生态系统中缺乏的营养元素，改善林地土壤质量，促进树木生长[2]；第二，林业产品不直接进入食物链，健康风险减小[3]；第三，中国是世界上人工林面积最大的国家，污泥产品在林地施用方面有着较好的前景。但污泥含有重金属等有害物质，可能会对植物、土壤动物和微生物造成影响，污泥产品的林地利用存在不确定的风险[4]，风险大小往往和污泥类型、施用量等有关[5]。前人大多采用盆栽实验研究污泥施加对土壤性质的影响[6-7]，其结果对指导林地施肥作用有限。本研究采用高级厌氧消化污泥与园林废弃物混合堆肥，在北京市平原造林区的榆树Ulmus pumila人工林林地进行了2 a的野外控制施肥试验，探讨污泥堆肥产品对林地土壤质量和安全的影响，以期为污泥堆肥产品的林地应用提供理论依据和技术支持。
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样地位于北京市大兴区北臧镇(39°40′N，116°14′E)，为暖温带半湿润大陆季风气候，年平均气温为11.6 ℃，年平均降水量556 mm，林分为榆树人工林，属于2012年北京市平原造林示范区，土壤为冲积性砂质壤土，通气透水性好，蓄水保肥能力较差。施肥区面积约2 hm2，周围有铁栅栏围住。
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供试材料为高级厌氧消化污泥与园林废弃物混合堆肥(简称污泥堆肥)，其中污泥来自北京市排水集团某污水处理厂，园林废弃物来自北京市园林绿化局。污泥与园林废弃物干质量比为3∶1，在污泥处置场车间内进行曝气好氧堆制[8]。污泥堆肥和林地土壤重金属情况见表1。
表 1 污泥堆肥和样地土壤指标
Table 1. Heavy metal content and other characteristics in sewage sludge compost and forest soil for experiment
项目 pH 有机质质
量分数/%全氮质量分数/
(mg·kg−1)铬质量分数/
(mg·kg−1)铅质量分数/
(mg·kg−1)铜质量分数/
(mg·kg−1)锌质量分数/
(mg·kg−1)镉质量分数/
(mg·kg−1)镍质量分数/
(mg·kg−1)样地土壤 7.92 1.49 0.39 16.92 17.43 53.02 33.98 2.52 15.35 污泥堆肥 7.68 37.70 32.60 60.90 12.90 319.00 653.00 1.12 2.45 堆肥标准参考值 5.5~8.5 ≥18 − 1 000.00 1 000.00 1 500.00 2 000.00 20.00 200.00 说明：污泥混合堆肥林地施用限定值参考CJ/T 362−2011《城镇污水处置厂污泥处置 林地用泥质》；−表示没有相应标准值 2017年5−6月进行林地施肥。采用随机区组试验设计，混合堆肥施用量按其中污泥含量计算，参照《城镇污水处理厂污泥处置 林地用泥质》中的相关规定(林地污泥最大施加量为30 t·hm−2·a−1)，共设4个施肥梯度，施用量分别为0(ck)、15 (T1)、30(T2)、60 t·hm−2(T3) 4个水平，施肥林地每个固定样方面积为20 m×20 m，样方之间设置10 m的缓冲带，每个处理3个重复，共计12个样方。混合堆肥采用撒施方式，将污泥堆肥均匀在样方内铺开后，再用旋耕机将土肥混合均匀，混合深度为表层20 cm。
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土壤取样时间为2019年6月12日。采用五点取样法采取0~20 cm的表层土，将土样带回实验室，除去砂砾，风干后过2.00和0.25 mm筛待测。制备好的土壤样品首先进行硝酸-氟化氢-盐酸(HNO3-HF-HCl)混合酸微波消解(仪器型号为Mars6)，然后采用电感耦合等离子体质谱仪(仪器型号为ICP-OES)测定重金属含量。共测量铬(Cr)、铅(Pb)、铜(Cu)、锌(Zn)、镉(Cd)、镍(Ni)等6种重金属总量和形态。重金属形态包括弱酸提取态(F1)、可还原态(F2)、可氧化态(F3)、残渣态(F4)，提取方法为BCR连续提取法[9]。
土壤微生物量碳(MBC)、土壤微生物量氮(MBN)测定采用氯仿熏蒸提取硫酸钾(K2SO4)法[10]；土壤呼吸采用静态碱液吸收法[11]；4种土壤酶活性，其中脲酶活性采用靛酚比色法测定，碱性磷酸酶活性采用磷酸苯二钠比色法测定，脱氢酶活性采用2,3,5-三苯基氯化四氮唑(TTC)比色法测定，蔗糖酶活性采用3,5-二硝基水杨酸法测定[12]。
为了消除不同因子评价指标量纲对土壤酶因子载荷造成的影响，可在测定单个酶活性值的基础上计算出土壤酶指数(soil enzymes index，ISE)[13]。
脲酶、磷酸酶指数为升型分布函数：
$$ {{I_{{\rm{SE}}}}\left( {{x_i}} \right) = \left( {{x_i} - {x_{i\min }}} \right)/\left( {{x_{i\max }} - {x_{i\min }}} \right);} $$ (1) 脱氢酶和蔗糖酶为降型分布函数：
$$ {{I_{{\rm{SE}}}}\left( {{x_i}} \right) = \left( {{x_{\max }} - {x_{i\min }}} \right)/\left( {{x_{i\max }} - {x_{i\min }}} \right);} $$ (2) $$ {{w_i} = {C_i}/C;} $$ (3) $$ {{I_{{\rm{SE}}}} = \sum\limits_{i = 1}^n {{w_i}} \times {I_{{\rm{SE}}}}\left( {{x_i}} \right)}\text{。} $$ (4) 式(1)~(4)中：
$ {x}_{i} $ 表示土壤酶i的活性值，$ {x}_{i \mathrm{m}\mathrm{a}\mathrm{x}} $ 和$ {x}_{i\mathrm{ }\mathrm{m}\mathrm{i}\mathrm{n}} $ 分别表示土壤酶i活性最大值和最小值，$ {w}_{i} $ 为土壤酶i的加权系数，$ {C}_{i} $ 为公因子方差，$ {C} $ 为公因子方差之和。 -
采用单因素方差分析(P＜0.05)对不同施肥量水平下各指标进行统计分析。统计软件为R 3.5.3，绘图软件用Origin 2018。
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由表2所示：施肥前土壤重金属质量分数从高到低依次为铬、锌、铜、铅、镍、镉；施加污泥堆肥2 a后，土壤中各重金属质量分数随施肥量的增加而增加，与对照相比增加了1%~44%。其中锌、铅、铬在各施肥梯度间差异均不显著(P＞0.05)，镉、镍和铜质量分数随施加量的增加变化较大，在T2或T3处理下与对照差异显著(P＜0.05)。
表 2 受试土壤的重金属质量分数
Table 2. Concentrations of six heavy metals in the soil tested
处理 铬/(mg·kg−1) 铅/(mg·kg−1) 铜/(mg·kg−1) 锌/(mg·kg−1) 镉/(mg·kg−1) 镍/(mg·kg−1) ck 50.56±1.80 a 25.31±2.27 a 27.94±2.85 c 40.03±1.77 a 2.53±0.53 b 15.35±1.20 b T1 52.48±5.58 a 27.22±1.84 a 33.40±0.47 b 46.77±8.92 a 3.11±0.59 ab 16.92±0.41 ab T2 51.33±3.77 a 27.26±3.84 a 38.02±2.03 a 47.89±7.34 a 2.83±0.57 ab 17.77±1.15 a T3 51.00±4.39 a 27.50±2.65 a 39.12±2.01 a 49.57±7.76 a 3.60±0.16 a 17.11±0.89 ab GB 250 170 100 300 0.6 190 说明：GB为GB 15618−2018《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准》中农用土地重金属污染风险筛选值；数值为平均值±标准 误，同列不同小写字母表示处理间差异显著(P＜0.05) -
由图1所示：施加污泥堆肥2 a后，6种重金属的形态质量分数分布均不相同，但6种重金属均以残渣态为主，其中镉和铜的残渣态质量分数随施肥量的增大有增多趋势但差异不显著。土壤中各形态金属质量分数随施加量变化趋势也不明显，其中锌的弱酸可提取态(F1)和可还原态(F2)质量分数随施肥量增大而增多。
图 1 土壤重金属不同形态的质量分数
Figure 1. Four form content of six heavy metals in experimental plantation soils
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由表3所示：施加污泥堆肥2 a后，4种酶活性随施加量增大而表现出不同变化趋势。其中，脲酶活性随施肥量增加呈升高趋势，但各施加量之间差异不显著，且与土壤氮质量分数的相关性不显著(P=0.43)；磷酸酶活性随施加量增加无显著变化趋势，且与土壤磷质量分数的相关性不显著(P=0.37)；蔗糖酶整体随施加量增加而减少，但T1处理显著高于对照组(P＜0.05)，脱氢酶质量分数随施加量的增加而显著减少(P＜0.05)；磷酸酶各施加量间差异不显著(P＞0.05)。土壤酶指数随污泥堆肥的施加量增大有所提高，其中T1和T2处理下的土壤酶指数相等，是对照的1.16倍，而T3处理比对照高，但比T1和T2略低。
表 3 不同处理下的土壤酶活性
Table 3. Soil enzyme activity under different treatments
处理 脱氢酶/(mg·g−1) 蔗糖酶/(mg·g−1) 脲酶/(mg·g−1) 磷酸酶/(mg·g−1) 土壤酶指数 ck 6.29±0.88 a 16.10±0.92 a 0.50±0.04 a 0.47±0.05 a 0.45 T1 4.22±0.51 b 18.71±2.96 b 0.51±0.10 a 0.44±0.07 a 0.52 T2 3.11±0.17 bc 14.60±1.92 a 0.48±0.10 a 0.47±0.02 a 0.52 T3 2.43±0.20 c 13.19±0.25 a 0.54±0.10 a 0.48±0.02 a 0.50 说明：数值为平均值±标准误，同列不同小写字母表示处理间差异显著(P＜0.05) -
由表4可见：施加污泥堆肥2 a后，微生物碳质量分数随施肥量有降低趋势但处理间差异不显著，T2处理达到最高值。微生物氮质量分数和土壤呼吸强度随施肥量增大也有升高趋势，但处理间差异不显著，两者都在T1达到最大值(表4)。
表 4 不同处理下的土壤微生物碳氮及土壤呼吸
Table 4. Soil microbial carbon and nitrogen and soil respiration
处理 微生物碳/
(mg·kg−1)微生物氮/
(mg·kg−1)土壤呼吸强度/
(mL·g−1·d−1)ck 44.27±3.40 a 3.93±1.31 a 23.33±10.60 a T1 32.22±3.35 a 4.30±0.92 a 26.60±9.90 a T2 48.04±2.21 a 3.28±1.44 a 25.20±10.10 a T3 34.11±2.19 a 4.01±1.68 a 23.33±7.05 a 说明：数值为平均值±标准误，同列相同小写字母表 示处理间差异不显著(P＞0.05) -
由于污水中的重金属经过处理后浓缩到污泥中，重金属质量分数成为限制污泥土地利用的主要因素。本研究使用的污泥堆肥产品中6种重金属质量分数均未超过CJ/T 362−2011《城镇污水处理厂污泥处置 林地用泥质》规定的参考标准值。施肥2 a后，林地土壤重金属总量仅镉超过GB 15618−2018《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准》中农用土地重金属污染风险筛选值(0.6)，但未超过管制风险值(4.0)，而且未施肥的对照样方土壤也同样镉超标，说明该试验林地的土壤中原来镉就较高[8]。由于目前没有林地土壤重金属污染控制国家标准，并考虑到林地土壤重金属参考标准值应高于农用土地，本研究表明：在0~60 t·hm−2的施加量下，污泥堆肥虽然使土壤中重金属质量分数增加了，但整体上增加量较小，对林地土壤造成的重金属污染风险较低。
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施加污泥堆肥2 a后，土壤重金属4种形态质量分数在处理间无显著差异，表明施肥量对土壤中重金属形态分布影响不大。BALDWIN等[14]采用DPTA浸提法提取施用污泥堆肥的土壤中的重金属元素锌，发现锌在低含量和高含量堆肥处理中的提取态分布无显著差异；MCGRATH等[15]也得到了相似的结论。其中应当注意的是，锌的弱酸提取态和可还原态质量分数随施加量有增多的趋势，残渣态质量分数却没有显著变化，说明锌主要以弱酸提取态和可还原态形态加入土壤，可能在较大施加量下达到显著水平，造成较大的生态风险。铜的形态分布趋势与锌相反，铜的残渣态质量分数有增多趋势，但其他形态质量分数没有显著变化。因此，在长期影响下，土壤锌有可能向可利用态转化，铜向残渣态转化。其他几种重金属形态质量分数变化与总量变化趋势相同，各处理间均无显著差异。总体来说，通过污泥产品进入土壤中的重金属主要是以稳定的残渣态为主，其他形态较少，对土壤环境影响较低。
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土壤酶活性不但能反映土壤微生物性能，也可以反映土壤质量和肥力状况[16]。本研究中，施加污泥堆肥引起4种酶的变化各不相同，其中脱氢酶活性可表征土壤微生物活性的高低，也可用于简单的毒性检测及作为污染监测的指示物。本研究结果显示：脱氢酶活性随施加量的增加而减小，表明污泥堆肥中含有多种重金属，而土壤复合重金属污染可减小脱氢酶活性，与腾应等[17]研究结果一致。蔗糖酶是可以把土壤中高分子量蔗糖分子分解成能够被植物和土壤微生物吸收利用的葡萄糖和果糖的水解酶，为土壤微生物提供充分能源，其活性反映了土壤有机碳累积与分解转化的规律，对土壤的碳循环起到重要作用。本研究中，蔗糖酶的活性T1显著大于对照，T2、T3处理与对照差异不显著。可能是T1污泥堆肥的加入增加了土壤有机质质量分数[8]，从而提高了蔗糖酶活性；而T2和T3重金属对微生物活性的抑制作用大于有机质的促进作用，因此蔗糖酶活性降低，体现了污泥混合堆肥对土壤微生物影响的两面性[18]。脲酶是对土壤有机氮分解转化起重要作用的酶，主要分解有机氮转化过程中形成的尿素，使其转化成矿物态的氮，从而被植物吸收利用。在本研究中，脲酶活性随污泥堆肥施加量提高有增加趋势，但与对照差异不显著，说明施加污泥堆肥2 a后土壤氮质量分数和脲酶活性变化不大，与前人研究结果一致[8, 19]。磷酸酶主要参与将土壤中的有机磷转化成无机磷的过程，能加速有机磷循环速度。从而提高磷素的有效性。施加污泥堆肥后，磷酸酶活性随施加量的增加没有明显变化，这与秦俊梅等[20]的研究结果较为一致。
评价土壤肥力和重金属造成的风险应整体综合考虑土壤多种酶活性[4]。土壤酶指数可综合评价土壤活性状况，将土壤酶的实际值均转化为数值0~1，统一了指数量纲，解决了依靠单一酶活性来判断土壤状况的片面性和局限性，可以较为全面地反映不同处理对酶活性的影响[21]。本研究中施加污泥堆肥可整体提高土壤酶指数，按照其土壤酶指数从大到小排序为：T1≈T2、T3、对照。说明经过2 a，在污泥堆肥中重金属和有机质对微生物活性的综合作用下，不同施肥量下林地的土壤肥力和微生物活性整体上有所提升。应当指出的是，不能排除在此期间各种酶活性有显著增高或降低动态变化。
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施加污泥堆肥2 a后微生物碳和微生物氮质量分数、土壤呼吸速率都随施加量没有显著变化。在以往研究中，少量的施加污泥堆肥后，土壤有机质含量、全氮和微生物碳氮有轻微上升趋势[20]，与本结果一致。土壤呼吸强度表示土壤微生物对有机质的分解和代谢能力。污泥堆肥的施加改变了土壤有机质质量分数，土壤孔隙度，微生物组成等理化性质强度，会引起土壤呼吸速率的相应变化[22]。本研究污泥堆肥的施加增大了土壤呼吸强度，在T1处理下达到最大值，而T3土壤呼吸强度与对照基本相等。这可能是由于污泥堆肥对土壤微生物影响的两面性造成的，但由于本研究仅为施肥2 a后的测定，不能说明在2 a期间土壤呼吸速率指标的动态变化。
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林地施用污泥混合堆肥2 a后，土壤中重金属总量有所增加，但增加量较小，除了镉之外其他5种重金属元素总量都没有超过土壤环境质量标准值(GB 15618−2018)，2 a期间土壤中6种重金属形态分布也没有发生明显变化，表明现有施肥水平对林地土壤的重金属污染风险很低。
污泥堆肥的施用能增加林地土壤的有机质，但同时也引入多种重金属元素，这2种情况都会影响土壤微生物活性和群落组成，从而改变微生物氮质量分数和某些酶活性，体现出混合堆肥对土壤肥力影响的两面性。施肥2 a后的土壤酶指数变化表明，施用污泥堆肥整体上提高了土壤微生物活性。
在污泥施用量＜30 t·hm−2的标准推荐值范围内，污泥和园林废弃物混合堆肥有利于提高林地土壤的肥力；但60 t·hm−2污泥施用量水平下，相应微生物指标出现下降趋势，因此，当林地污泥产品施用量超过现行相关标准的推荐值时，应加强施用林地的监测和风险评估。
Effect of sludge and garden waste composting rates on heavy metal content and microbial activity in plantation soil
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摘要:
目的 研究了城市污泥与园林废弃物混合堆肥在人工林地施用2 a后重金属质量分数和土壤微生物活性的变化，以期为城市污泥产品在林业上的资源化利用提供科学依据。 方法 在榆树Ulmus pumila林地设计随机区组试验，根据堆肥中污泥含量设置4种混合堆肥施加量水平(0、15、30、60 t·hm−2)，施用2 a后采集土样测定其中铬、铅、铜、锌、镉和镍等7种重金属指标(总量及形态)、土壤微生物碳氮质量分数、土壤呼吸强度及4种土壤酶活性等7种土壤微生物指标，分析不同施肥量对林地土壤质量的影响。 结果 污泥堆肥施用2 a后，6种重金属总量有一定的增加趋势，但各施加量之间差异不显著，同时不同形态的质量分数变化较小，表明土壤中重金属总体污染风险较低；土壤酶和微生物碳氮随施加量增加无明显变化趋势，但施肥样地的土壤酶指数和土壤呼吸强度都比对照样地高，表明施污泥堆肥提高了土壤微生物活性。 结论 污泥堆肥的施加量低于30 t·hm−2时，榆树林生态系统可承受其增加的重金属风险并提高土壤微生物活性，改善土壤质量。图1表4参22 Abstract:Objective This study aims to explore the changes of heavy metal content and soil microbial activity in plantations after 2 years of mixed composting of municipal sludge and garden waste, in order to provide basis for utilization of municipal sludge products in forestry. Method A randomized block design was carried out in an experimental Ulmus pumila plantation. According to the sludge content in the compost, four levels of mixed compost (0, 15, 30 and 60 t·hm−2 of composted sludge) were set. After two years of application, soil samples were collected for analysis of six heavy metals(Cr, Pb, Cu, Zn, Cd, Ni), as well as seven soil microbial indicators, including microbial carbon and nitrogen, soil respiration and four enzyme activities. The effects of different fertilization rates on soil quality were analyzed. Result After 2 years of sludge composting, the total amount of six kinds of heavy metals increased, but there was no significant difference between different application amounts, indicating that the application of mixed compost had low risk of heavy mental pollution. Soil enzymes, microbial carbon and nitrogen had no obvious change with increment of compost amount, but the soil enzyme index and soil respiration intensity of the fertilized plot were greater than those of the control plot, suggesting that the mixed compost improved soil microbial activity. Conclusion When the amount of sludge compost is lower than 30 t·hm−2, the elm forest ecosystem could withstand the increased risk of heavy metals, increase soil microbial activity and improve soil quality. [Ch, 1 fig. 4 tab. 22 ref.] -
当前，树体高大、通风透光性差和管理粗放是导致针叶树种种子园采种难和雌球花花量不足的重要原因，制约着林木种子园的精细化经营和管理[1]。截顶影响营养物质流向和分配，促进结实母枝更新，是植株达到矮化效应的重要方法，对实现“果园式”林木种子园具有重要指导意义[2−3]。国外学者对花旗松Pseudotsuga menziesii进行夏季截顶和修枝后发现：虽然树冠体积减少了，但是枝条上雌雄球花密度显著增加，通过调控栽植间距，提高了单位面积球果产量[4]；国内学者研究表明：截冠可提高樟子松Pinus sylvestris var. mongholica壮龄母树的产量和种子质量[3]；对马尾Pinus massoniana截顶处理后发现：中产和高产无性系的雌球花量能提高20％以上[1]。
赤霉素(GAs)被认为是一种重要的双萜类植物生长调节剂，参与松树球花分化与茎伸长等许多重要的生长发育过程[5−6]。FERNÁNDEZ等[7]对辐射松Pinus radiata不同组织中内源GAs测定后发现：GA3在营养芽和雄球花中质量分数较高但比较稳定，而GA4则差异明显，推测GA4可能与它们的发育调节有关。赤霉素等激素比值的变化可表征树体内激素的不同吸收或运转规律。较高水平的Z型细胞分裂素和较低水平的脱落酸(ABA)及其代谢产物可能与雌球花的形成有关，在顶芽发育过程中GA和ABA往往表现出拮抗作用，外源注射GA4/7使顶梢ABA合成减少或通过其他途径加速了ABA代谢产物的分解，进而降低顶芽内源ABA及ABA分解代谢的主导产物ABA葡萄糖酯(ABA-ge)的质量分数，改变了它们的比值，进而提高雌球花的分化能力，增加雌球花的数量，但其机制尚不清楚[8−9]。
研究表明：外界因素首先通过植株内源激素质量分数及其比值的变化对生长和成花起作用[10]。营养芽转变为生殖芽也是植株体内各种激素在时间和空间上相互作用产生的综合结果，取决于促进和抑制开花这2类激素的平衡[11]。植物顶芽会抑制侧芽的发生，去除顶芽或抑制顶端优势则会促进侧芽的产生。截顶可通过抑制植株顶端优势形成，影响植株体内生长素和细胞分裂素的合成与再分配。在生产上，许多针叶树正是利用截顶与修枝、植物生长调节剂诱导等措施控制树体的生殖与营养生长平衡[12−13]。马尾松是中国南方主要的速生丰产优质用材树种和最重要的脂用树种[14]，其雌球花多分布于主枝或侧枝顶端，生殖芽和营养芽都由新生枝梢产生，其生理状态与花芽分化密切相关[15−20]。因此，本研究采用盆栽控制试验，以高产的马尾松无性系为试材，在花原基形成前期设置生产上常用的截顶和赤霉素诱导试验，研究树体内源激素质量分数及其比值的变化和平衡，以期为马尾松结实母树的树体管理提供理论指导和技术支持。
1. 材料与方法
1.1 供试材料
试验地点位于浙江省淳安县林业总场有限公司姥山分场国家马尾松良种基地(29°32′34″N, 119°04′04″E)。供试材料选用马尾松第2代无性系种子园中结实能力强的209号无性系，于2017年选取无性系同一个母株上生长基本一致的穗条进行嫁接。2018年3月，将生长势相对一致、侧枝数量相近的无性系嫁接苗移栽至无纺布容器内。容器规格为直径70 cm，高度60 cm，每个容器内放入50 kg马尾松第2代无性系种子园内0~40 cm土层的酸性红壤，土壤pH 4.71、全氮3.59 g·kg−1、全磷0.34 g·kg−1、全钾16.90 g·kg−1、碱解氮248.00 mg·kg−1、速效磷5.48 mg·kg−1、速效钾228.00 mg·kg−1、有机质67.60 g·kg−1、交换性钙3.10 cmol·kg−1、交换性镁0.34 cmol·kg−1。每盆栽植1株，栽植后立即浇水，无性系植株按照完全随机配置，放置在铺设有地布的苗圃地内，株行距为1.5 m×1.5 m。苗木栽培常规管理。苗木培育期间，为保证生长条件和栽培管理一致，不施肥，干旱时滴灌，及时除草。
在处理前，对供试幼树的树高、地径、枝长、枝粗和轮枝数进行本底调查，树高为189.3~204.2 cm，地径为35.63~40.12 mm，枝长为45.5~96.5 cm，枝粗为17.89~21.68 mm，每株树均为3层轮枝。
1.2 试验设计和取样
1.2.1 截顶和赤霉素诱导试验处理
设置未截顶、截顶后保留1层轮枝、截顶后保留2层轮枝、未截顶+100 mg·L−1赤霉素(GA4/7)、未截顶+200 mg·L−1 GA4/7和未截顶+400 mg·L−1 GA4/7共6个处理，分别记为NT、T1、T2、NT+G100、NT+G200和NT+G400。每个处理设置3个重复，每个重复3个分株。在2021年6月15日，T1和T2截顶处理采用修枝剪自下而上分别一次性截除第1层和第2层轮枝处以上的顶梢，NT+G100、NT+G200和NT+G400处理在植株叶面分别均匀喷施100、200和400 mg·L−1的GA4/7混合液，喷施至针叶湿润且叶尖有液体下滴时为止，NT处理以喷施去离子水作为对照。
1.2.2 观测和取样
各处理在每株自下而上的第1层轮枝处(H1)和第2层轮枝处(H2)选择东、西、南、北4个方位的一级侧枝及顶梢(H3)作为固定观测对象。分别于2021年花原基形成前期(S1，6月20日)、花原基形成期(S2，7月20日)和花原基形成后期(S3，8月20日)测定枝长和枝粗。同时，于S1、S2和S3时期，分别在H1处4个方位的一级侧枝顶端选取1.0 g以上针叶，置于液氮中速冻，带回实验室，保存于−80 ℃超低温冰箱中，用于内源激素质量分数测定，研究截顶和GA4/7诱导对花原基形成期前后的针叶主要激素质量分数及其比值影响。2022年4月25日调查每株观测枝的雌球花数量。
此外，还针对T1、T2和NT处理，分别在截顶处理(2021年6月15日)后1、4、7、10、13、16和19 d取样。每次取样选取第1层轮枝处(H1)、第2层轮枝处(H2)一级分枝顶端和顶梢处(H3)的针叶，每个部位取样1.0 g以上，带回实验室，保存于−80 ℃超低温冰箱中，研究截除顶梢后短期内内源激素质量分数在时间和空间上的变化特征。每个处理设置3个重复，每个重复3个分株。
1.3 内源激素测定
委托南京瑞源生物技术有限公司采用安捷伦1290高效液相色谱仪串联Qtrap 6500质谱仪(AB公司)测定内源激素。测定的内源激素包括：吲哚乙酸(IAA)、脱落酸(ABA)、赤霉素(GA4和GA7)、水杨酸(SA)和玉米素核苷(ZR)。。
1.4 数据分析
采用SPSS 20.0软件对不同截顶强度和赤霉素诱导处理的结果进行差异性分析。试验数据经Levene检验满足方差齐性后，采用单因素和Duncan差异性检验(P＜0.05)进行方差分析和多重比较。图和表中数据均为平均值±标准误。
2. 结果与分析
2.1 截顶与GA4/7诱导对马尾松雌球花量和新梢生长的影响
与S1时期相比，到S3时期时，T1和T2处理后H1处的枝长增长量分别比NT高181.55%和119.31% (P＜0.05)，枝粗增长量分别高出NT的35.78%和9.17% (P＜0.05)；H2处的枝长和枝粗增长量分别比NT高的150.45%和111.49% (P＜0.05)。T1处理下的枝长和枝粗增长量略高于T2处理，但差异不显著(表1)。截顶后第2年，T1与T2处理的标准枝雌球花密度均显著高于NT，其中，T1处理H1处的雌球花密度较NT增加126.00%，T2处理H1和H2处的雌球花密度较NT分别增加82.67%和 66.52%。说明截顶削弱了顶端优势，促进下层结实母枝的生长和结实层下移，雌球花密度增加。
表 1 截顶和赤霉素诱导处理对雌球花密度和枝生长的影响Table 1 Effect of top pruning and gibberellin induction on female cones density and branch growth处理 H1 H2 H3 枝长净增
长量/cm枝粗净增
长量/cm雌球花密度/
(个·枝−1)枝长净增
长量/cm枝粗净增
长量/cm雌球花密度/
(个·枝−1)枝长净增
长量/cm枝粗净增
长量/cm雌球花密度/
(个·枝−1)NT 2.33±0.11 d 1.09±0.08 b 1.50±0.06 c 2.22±0.10 c 0.87±0.03 c 2.33±0.09 c 9.33±0.26 ab 1.66±0.09 a 2.94±0.13 b NT+G100 5.26±0.16 bc 1.03±0.06 b 2.93±0.12 ab 3.89±0.13 b 1.76±0.09 ab 3.17±0.15 ab 11.80±0.31 a 1.69±0.09 a 4.50±0.19 a NT+G200 8.42±0.25 a 1.18±0.09 ab 3.27±0.16 a 6.22±0.18 a 1.76±0.10 ab 3.39±0.16 ab 9.67±0.28 ab 1.06±0.04 ab 4.67±0.21 a NT+G400 6.14±0.17 b 1.56±0.11 a 2.67±0.10 ab 5.22±0.14 ab 2.01±0.12 a 3.33±0.16 ab 12.33±0.33 a 1.04±0.03 ab 3.33±0.15 b T1 6.56±0.18 b 1.48±0.09 a 3.39±0.16 a － － － － － － T2 5.11±0.14 bc 1.19±0.07 ab 2.74±0.11 ab 5.56±0.15 ab 1.84±0.11 ab 3.88±0.18 a － － － 说明：同列不同小写字母表示处理间差异显著(P＜0.05)；－表示无此项。 在S3时期，截顶与赤霉素处理相比，除T1和T2处理H1处的枝长增长量显著(P＜0.05)低于NT+G200处理外，T1与T2处理的雌球花密度与NT+G100、NT+G200、NT+G400处理结果差异均不显著；T1和T2处理其他轮枝处的枝长和枝粗增长量与GA4/7各处理间差异不显著。说明截顶和赤霉素处理均促进了马尾松结实母枝生长和雌球花形成。
2.2 截顶和GA4/7诱导对不同时期针叶主要激素质量分数及其比值的影响
2.2.1 截顶的影响
在S1时期，与NT相比，T1和T2处理的针叶IAA质量分数分别下降11.24%和9.62%，T2处理的IAA质量分数高于T1处理，但随着截顶程度的加重而降低(图1A)；T1和T2处理的GA7质量分数分别下降0.27%和1.26% (图1B)，GA4分别下降9.36%和12.62% (图1C)，ZR分别下降23.38%和18.77% (图1D)，而ABA分别增加15.09%和8.15%，T1处理的ABA质量分数高于T2处理(图1E)，但T1和T2处理两者间差异不显著。
图 1 截顶及GA4/7诱导对不同时期主要激素质量分数及其比值变化的影响Figure 1 Effect of top pruning and GA4/7 induction on changes in the content of major hormones and their ratios at different periods在S2时期，无论截顶与否，针叶IAA、GA7、GA4和ZR质量分数均较S1时期增加，其中，T1处理的IAA、GA7、GA4和ZR质量分数分别增加了1.21、1.21、0.92和0.80 ng·g−1，T2处理分别增加了1.45、0.77、0.86和0.76 ng·g−1，显著高于NT处理的增加量(0.30、24.67、0.04和0.11 ng·g−1，P＜0.05)，截顶处理后ABA质量分数较S1时期降低，其中，T1和T2处理分别降低52.97和48.06 ng·g−1。说明受截顶影响，在之后1个月时间，IAA、GA7、GA4和ZR质量分数呈恢复增长变化，其质量分数在S2时期并未受截顶强度加重显著降低。
在S3时期，与S2时期相比，T1和T2处理下针叶IAA、GA7、GA4和ZR质量分数下降，其中，T1处理分别下降6.32%、7.21%、46.03%和30.04%，T2处理分别下降6.52%、5.52%、42.16%和28.03%；与S1时期相比，T1处理的针叶IAA、GA7、GA4和ZR质量分数分别增加7.34%、2.08%、2.65%和1.58%，T2处理分别增加9.30%、0.55%、4.32%和0.76%；而T1和T2处理的针叶ABA质量分数较S1和S2时期持续降低。
由图1F看出：在S1时期，T1和T2处理的(IAA+GA7+GA4+ZR)/ABA比值较低，分别为7.22和7.61，均低于NT (8.33)，而在S2时期，T1和T2处理的(IAA+GA7+GA4+ZR)/ABA比值迅速增加，分别为11.32和11.23，均高于NT (10.21)，进一步印证了在花原基形成前期实施截顶，内源激素的比值显著下降，在花原基形成期间，生长促进型激素恢复增长，抑制型激素下降，内源激素的比值显著增加。
2.2.2 截顶与GA4/7诱导的对比分析
由图1A~D可知：在S1时期，T1和T2处理的针叶IAA、GA7、GA4和ZR质量分数显著低于NT+G100、NT+G200和NT+G400处理，而ABA质量分数显著增加 (P＜0.05)，其中，T1处理下的IAA、GA7、GA4和ZR质量分数分别比GA4/7处理低38.25%~56.39%、24.05%~27.06%、73.91%~101.09%和47.39%~76.31%，ABA质量分数比GA4/7处理高15.92%~27.52%；T2处理下的IAA、GA7、GA4和ZR质量分数分别比GA4/7处理低35.77%~53.59%、25.30%~29.17%、80.79%~109.04%和40.08%~67.56%，ABA质量分数则比GA4/7处理高10.53%~22.88%。
在S1~S3期间，NT+G100、NT+G200和NT+G400处理的IAA质量分数逐渐降低，马尾松针叶GA7、GA4和ZR质量分数均先增加后降低，S3时期的激素质量分数低于S1时期，ABA则先降低后增加；截顶与GA4/7诱导后主要激素质量分数的变化趋势不同，T1和T2处理的马尾松针叶IAA、GA7、GA4和ZR质量分数均为先增加后降低，但是，S3时期的激素高于S1时期，ABA则为持续降低。从图1F可看出：在S2时期，NT+G400处理的(IAA+GA7+GA4+ZR)/ABA比值最高，比NT+G200、NT+G100、T2和T1处理依次高5.97%、12.34%、20.67%和21.64%。
2.3 截顶后短期内内源激素质量分数在时间和空间上的变化特征
2.3.1 短期内的动态变化
由图2A可知：在花原基形成前期截除顶梢，T1和T2处理的马尾松针叶IAA质量分数呈先降低后增加的趋势，到第16天时比NT高33.33%~45.45%。截顶后针叶的GA7质量分数趋势变化不显著，T1处理和T2处理的针叶GA7质量分数也均无显著性差异(图2B)。截顶后马尾松针叶的GA4质量分数呈显著下降 (P＜0.05)，在第10天达到最低，并比NT处理显著低24.26%~35.32% (P＜0.05)，之后逐渐增加(图2C)。T1和T2处理的马尾松针叶ZR质量分数均比NT处理显著低4.39%~57.65% (P＜0.05)，而T1和T2处理间差异不显著(图2D)。说明截顶处理打破了马尾松原有的激素平衡，使针叶中的IAA和GA4生长促进型激素出现短期内先下降后升高的现象。T1和T2处理的ABA质量分数呈降低趋势，但始终高于NT处理(图2E)。在第1~4天时，T1和T2处理马尾松针叶的SA质量分数急剧上升，之后逐渐下降，至第16天时，与NT处理差异不显著(图2F)。
图 2 不同截顶程度对马尾松针叶内源激素质量分数动态变化的影响Figure 2 Effect of different levels of topping on the dynamic changes of endogenous hormone contents in the needles of P. massoniana2.3.2 不同高度处的空间变化
在不同高度处，未截顶的马尾松针叶IAA质量分数从高到低依次为H3、H2、H1，T2处理IAA质量分数为H2大于H1；在第10天之后，T1处理H1处的针叶IAA质量分数显著高于T2处理(图2A，P＜0.05)。在第13天之后，未截顶H3处的马尾松针叶GA7质量分数与H2和H1处相比差异不显著(图2B)，T2处理H1处针叶GA7质量分数和H1处差异不显著，未截顶的针叶GA4质量分数从高到低依次为 H3、H2、H1，T2处理GA4质量分数为H2大于H1，T1处理H1处针叶的GA4质量分数在截顶后第10天低于T2处理，之后逐渐高于T2处理(图2C)。未截顶的ZR质量分数从高到低依次为 H3、H2、H1，T2处理针叶的ZR质量分数在H2处最高，T1处理H1处的ZR质量分数始终最低(图2D)。说明截顶强度影响着不同轮枝处针叶的IAA、GA4和ZR激素质量分数。未截顶的ABA质量分数从高到低依次为H1、H2、H3，T2处理ABA质量分数为H1大于H2，T1处理H1处的针叶ABA质量分数比T2处理高2.85%~7.84% (图2E)。未截顶时，SA质量分数在H1、H2和H3处差异不显著，随截顶程度的加重，在第1~13天，T1处理H1处的SA质量分数比T2处理H1处显著高1.88%~90.88% (P＜0.05，图2F)。
3. 讨论
已有研究表明：通过截顶可以增加母树对光能的有效利用，影响叶面积与营养储藏水平，也对侧枝的生长具有重要影响[3, 21]。本研究发现：马尾松树体截顶后不仅促进了枝梢的生长，而且显著增加了雌球花密度。这与KOLPAK等[4]在夏季对花旗松进行截顶和修枝的研究结果相类似。截顶和修枝后花旗松枝条上的雌雄球花量增加，提高了单位面积球果产量。王福森等[2]研究也表明：樟子松截顶后促使母树结实层下移，平均单株球果数增加。截顶处理可以控制树体顶端优势，促使结实母枝更新。通过与赤霉素处理对比发现：截顶处理的雌球花密度与其差异不显著，说明截顶不仅可作为种子园树体管理的有效措施，而且也可促进雌球花形成。郑一等[1]研究马尾松不同结实能力无性系同样发现：截顶可提高中产和高产无性系的雌球花量20％以上。陈虎等[22]对16年生马尾松无性系截顶处理发现：随着截顶强度的增加，母树生长和结实能力增强，在保留1轮枝的情况下结实最多；HAN等[23]对红松P. koraiensis截干后同样得出结果枝数量增加，结实量提高的结果。因此，截顶处理可以控制马尾松树体顶端优势，促使结实母枝更新。植物激素，尤其赤霉素通过其自身前馈和反馈调节参与松树花器官发育并在调节植株生长、控制树势或适应逆境过程中发挥重要作用[7, 24]。马尾松顶端优势强，雌球花多分布在主枝或侧枝的顶端，植株顶芽会抑制侧芽的发生，去除顶芽或抑制顶端优势则会促进侧芽的产生。已有研究表明：树木木质部汁液中细胞分裂素和ABA质量分数与比值在胁迫信号传递中起着重要作用，较高质量分数的Z型细胞分裂素和较低水平的ABA及其代谢产物可能与雌球花的形成有关[25−26]。通过分析花原基形成期间3个阶段的主要激素质量分数与标准枝雌球花量相关性，均发现在花原基形成期，截顶处理后GA4、IAA、GA7和ZR质量分数与雌球花量相关性最高，与ABA质量分数呈显著负相关。研究表明：未截顶时，不同高度处的IAA、GAs和ZR质量分数从高到低依次为H3、H2、H1。在花原基形成前期截顶，受胁迫的影响，促进生长型激素IAA和GA4质量分数呈先降低后增加的动态变化，T2处理依然表现为H2大于H1，截顶后20 d左右，主要激素水平可恢复稳定；在花原基形成期，下部枝条的IAA、GAs和ZR质量分数较花原基形成前期显著增加，(IAA+GA+ZR)/ABA比值大幅提升，说明截顶削弱了顶端优势，促使下部侧枝的激素质量分数在空间上随高度的降低和截顶程度的加重而变化，打破了树体原有的养分平衡，可能通过内源激素的合成、极性运输和信号转导等途径，调节着营养生长与生殖生长之间的平衡。这可能是促进侧芽更快地生长和雌球花形成的主要原因之一[9, 20, 27]。
在顶芽发育过程中，GA和ABA往往表现出拮抗作用，外源注射GA4/7使顶梢ABA合成减少或通过其他途径加速了ABA代谢产物的分解，进而降低顶芽内源ABA及ABA分解代谢的主导产物ABA葡萄糖酯(ABA-ge)的质量分数。GA4/7的使用也可增加反式玉米素核苷(t-ZR)水平和降低异戊烯基腺嘌呤(IP型)细胞分裂素，改变了它们的比值，进而提高雌球花的分化能力，增加雌球花的数量[28−30]。本研究通过截顶处理和GA4/7诱导的对比试验同样得出：在花原基形成期，截顶和GA4/7诱导处理可显著降低ABA质量分数，增加ZR质量分数。国内外育种工作者已经利用GA4、GA7等极性较小的赤霉素可促进多种松树开花和诱导雌雄球花分化的能力，在生产上积累了丰富的经验[31−32]。虽然截顶处理与赤霉素诱导马尾松针叶的内源激素质量分数变化趋势有所不同，但均表明通过树体内主要激素质量分数及其比值平衡的变化，可以调控树体的生长发育，进而指导生产。此外，持续截顶或修枝措施，也是控制顶端优势的方式，对激素变化也有影响。但NEILSEN等[32]对辐射松修枝研究发现：持续修剪对枝条生长有长期影响，造成枝粗增长缓慢。
4. 结论
在花原基形成前期实施截顶和赤霉素处理均可促进马尾松结实母枝更新和雌球花形成，与针叶内源激素质量分数的变化密切相关。截除顶梢后，马尾松针叶的IAA、GA7、GA4和ZR质量分数显著下降，而ABA质量分数显著增加。截顶影响着内源激素重新分配，(IAA+GA7+GA4+ZR)/ABA比值在花原基形成期显著升高。截顶与GA4/7诱导后主要激素质量分数的变化趋势不同，在S1至S3时期，赤霉素诱导后的IAA质量分数逐渐降低，GA7、GA4和ZR质量分数先增加后降低，ABA质量分数则先降低后增加。研究结果表明：生产上通过持续截顶，优化截干技术和控制树势，配合激素诱导，可促进结实母树更新和调控雌球花形成。
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图 1 土壤重金属不同形态的质量分数
F1为弱酸提取态，F2为可还原态，F3为可氧化态，F4为残渣态；不同小写字母表示相同形态重金属质量分数在不同施肥水平间差异显著(P＜0.05)
Figure 1 Four form content of six heavy metals in experimental plantation soils
表 1 污泥堆肥和样地土壤指标
Table 1. Heavy metal content and other characteristics in sewage sludge compost and forest soil for experiment
项目 pH 有机质质
量分数/%全氮质量分数/
(mg·kg−1)铬质量分数/
(mg·kg−1)铅质量分数/
(mg·kg−1)铜质量分数/
(mg·kg−1)锌质量分数/
(mg·kg−1)镉质量分数/
(mg·kg−1)镍质量分数/
(mg·kg−1)样地土壤 7.92 1.49 0.39 16.92 17.43 53.02 33.98 2.52 15.35 污泥堆肥 7.68 37.70 32.60 60.90 12.90 319.00 653.00 1.12 2.45 堆肥标准参考值 5.5~8.5 ≥18 − 1 000.00 1 000.00 1 500.00 2 000.00 20.00 200.00 说明：污泥混合堆肥林地施用限定值参考CJ/T 362−2011《城镇污水处置厂污泥处置 林地用泥质》；−表示没有相应标准值 
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表 2 受试土壤的重金属质量分数
Table 2. Concentrations of six heavy metals in the soil tested
处理 铬/(mg·kg−1) 铅/(mg·kg−1) 铜/(mg·kg−1) 锌/(mg·kg−1) 镉/(mg·kg−1) 镍/(mg·kg−1) ck 50.56±1.80 a 25.31±2.27 a 27.94±2.85 c 40.03±1.77 a 2.53±0.53 b 15.35±1.20 b T1 52.48±5.58 a 27.22±1.84 a 33.40±0.47 b 46.77±8.92 a 3.11±0.59 ab 16.92±0.41 ab T2 51.33±3.77 a 27.26±3.84 a 38.02±2.03 a 47.89±7.34 a 2.83±0.57 ab 17.77±1.15 a T3 51.00±4.39 a 27.50±2.65 a 39.12±2.01 a 49.57±7.76 a 3.60±0.16 a 17.11±0.89 ab GB 250 170 100 300 0.6 190 说明：GB为GB 15618−2018《土壤环境质量 农用地土壤污染风险管控标准》中农用土地重金属污染风险筛选值；数值为平均值±标准 误，同列不同小写字母表示处理间差异显著(P＜0.05)
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表 3 不同处理下的土壤酶活性
Table 3. Soil enzyme activity under different treatments
处理 脱氢酶/(mg·g−1) 蔗糖酶/(mg·g−1) 脲酶/(mg·g−1) 磷酸酶/(mg·g−1) 土壤酶指数 ck 6.29±0.88 a 16.10±0.92 a 0.50±0.04 a 0.47±0.05 a 0.45 T1 4.22±0.51 b 18.71±2.96 b 0.51±0.10 a 0.44±0.07 a 0.52 T2 3.11±0.17 bc 14.60±1.92 a 0.48±0.10 a 0.47±0.02 a 0.52 T3 2.43±0.20 c 13.19±0.25 a 0.54±0.10 a 0.48±0.02 a 0.50 说明：数值为平均值±标准误，同列不同小写字母表示处理间差异显著(P＜0.05)
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表 4 不同处理下的土壤微生物碳氮及土壤呼吸
Table 4. Soil microbial carbon and nitrogen and soil respiration
处理 微生物碳/
(mg·kg−1)微生物氮/
(mg·kg−1)土壤呼吸强度/
(mL·g−1·d−1)ck 44.27±3.40 a 3.93±1.31 a 23.33±10.60 a T1 32.22±3.35 a 4.30±0.92 a 26.60±9.90 a T2 48.04±2.21 a 3.28±1.44 a 25.20±10.10 a T3 34.11±2.19 a 4.01±1.68 a 23.33±7.05 a 说明：数值为平均值±标准误，同列相同小写字母表 示处理间差异不显著(P＞0.05)
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